Motiilsete epidermise kloroplastide esilekerkivad rollid taimede immuunsuses

Abstraktne:

Taime epidermis sisaldab ebatüüpilisi väikeseid kloroplaste. Selle organelli füsioloogiline roll on aga ebaselge võrreldes suurte mesofülli kloroplastide omaga, mille üldtuntud funktsioon on fotosüntees. Kuigi praeguseks on teadmisi kloroplastide osalusest taimede immuunsuses laiendatud, jäävad epidermaalse ja mesofülli kloroplastide erinevused selle uuringu raamest välja. Arvestades taime epidermise rolli keskkonnamõjude, sealhulgas patogeenide rünnakute barjäärina, ja kloroplastide immuunsüsteemiga seotud funktsiooni, on epidermise kloroplastide taimekaitseuuringud esilekerkiv valdkond. Hiljutised uuringud on näidanud epidermise kloroplastide dünaamilisi liikumisi vastusena seente ja munarakkude patogeenidele. Lisaks on teatatud epidermise kloroplastiga seotud valkudest ja rakulistest sündmustest, mis on tihedalt seotud epidermise resistentsusega patogeenide vastu. Selles ülevaates olen keskendunud hiljutistele edusammudele epidermise kloroplasti vahendatud taime immuunsuses.

Märksõnad: epidermaalne kloroplast; kloroplasti liikumine; stromul; taime patogeen; tungimine; mittehost vastupanu; preinvasiivne kaitse; Arabidopsis thaliana; Nicotiana benthamiana; CHUP1.

Taime immuunsus ja inimese immuunsus on kaks erinevat kaitsemehhanismi ja neil on ilmsed erinevused:

1. Erinevad patogeenid, mille vastu võidelda: taimed peavad vastu peamiselt bioloogilistele patogeenidele nagu bakterid, seened ja viirused, inimese immuunsus aga peamiselt bakteritele ja viirustele.

2. Erinevad immuunvastuse meetodid: taimede immuunsus kaitseb patogeenide eest peamiselt füüsilise isoleerimise, keemilise inhibeerimise ja geeniregulatsiooni kaudu, samas kui inimese immuunsus peab patogeenidele vastu peamiselt makrofaagide, T-rakkude ja B-rakkude kaudu.

3. Erinev immuunspetsiifilisus: taimede immuunsus kasutab kõigi patogeenide vastu sama kaitsemeetodit, st mittespetsiifilist immuunsust, samas kui inimese immuunsus on spetsiifiline, mis suudab ära tunda ja tekitada vastavaid immuunvastuseid konkreetsete patogeenide vastu.

4. Erinev immuunmälu: taimedel puudub immuunmälu võime, see tähendab, et kui nad on teatud patogeenile vastu pidanud, peavad nad järgmisel korral sama patogeeniga silmitsi seistes ikkagi immuunvastuse taaskäivitama. Inimese immuunsüsteemil on immuunmälu võime, st pärast patogeenile vastupanu on tal selle patogeeni suhtes pikaajaline immuunmälu ja järgmine kord, kui ta sama patogeeniga uuesti kokku puutub, võib see kiiresti tekitada immuunvastuse. , kontrollides seeläbi tõhusalt patogeeni Infect. Nii et sellega võrreldes on väga oluline ka meie inimese immuunsus. Peame keskenduma oma immuunsuse parandamisele. Cistanche deserticola saab sellega hakkama. Lihas sisalduvad polüsahhariidid võivad reguleerida inimese immuunsüsteemi immuunvastust ja parandada immuunrakkude stressivõimet. , Tugevdab immuunrakkude bakteritsiidset toimet.

Klõpsake cistanche deserticola toidulisand

1. Sissejuhatus

Mitmerakuliste organismide, sealhulgas taimede epidermis toimib barjäärina, mis kaitseb mitmesuguste pingete eest, nagu väliskeskkonna muutused ja patogeenide rünnakud. Patogeenide vaatenurgast on taime epidermise rakkudest läbimurdmine sissetungi esimene oluline samm; Eelkõige peavad seente ja munarakkude patogeenid tungima otse taime epidermisesse ja tekitama sees invasiivseid hüüfisid edukaks nakatumiseks. Näiteks antraknoosiseened Colletotrichum liigid ja riisipuhastusseen Pyricularia oryzae (sün. Magnaporthe oryzae) moodustavad taime pinnal melaniseeritud kuplikujulise raku, mida nimetatakse appressooriumiks, et tekitada peremeestaimede epidermisesse läbitungimispulk, millele järgneb invasiivne toime. hüüfi pikendamine ja hävitava haiguse puhang [1].

Kui taim on aga mitteperemees, võivad need seenpatogeenid moodustada melaniseeritud appressooriumi, kuid ei suuda taimede eelinvasiivse mitteperemeesresistentsuse (NHR) tõttu epidermise rakku tungida, mis tagab üldiselt vastupidava, tugeva ja laia toimespektriga immuunsuse ning takistab tõhusalt. suure hulga kohanemata seente ja munarakkude sissetung kokkusobimatus interaktsioonis [2,3]. Mesiraagise mudeli Arabidopsis thaliana puhul on teatatud, et paljud immuunrajad ja komponendid toetavad epidermise NHR mitmekihilist kasutuselevõttu, et vältida kohandumata seente ja munarakkude patogeenide, näiteks Blumeria graminis f. sp. hordei [4–12], Colletotrichum tropicale [13–16], P. oryzae [17–22] ja Phytophthora infestans [6,7]. Preinvasiivse NHR-i molekulaarse aluse täielik mõistmine jääb siiski raskeks. NHR-i tervikliku mõistmise saamiseks on oluline tuvastada tundmatud immuunsüsteemiga seotud sündmused ja komponendid taime epidermises.

Kõrgemates taimedes, välja arvatud mõned taimed, näiteks tubakas, arvati pikka aega, et epidermise rakkudes pole muid kloroplaste peale kaitserakkude [23–26]. Enamik kloroplasti käsitlevaid uuringuid keskendub mesofüllirakkudele, kus paljud tüüpilised suured kloroplastid on fotosünteesi jaoks väga diferentseeritud [27–29]. Klorofülli sisaldavaid ebatüüpilisi väikeseid kloroplaste on aga täheldatud ka A. thaliana epidermise katterakkudes, kuigi tülakoidid, mis vastutavad valgusest sõltuvate fotosünteesireaktsioonide eest, on halvasti arenenud [30–36]. Seetõttu on epidermise kloroplastide füsioloogiline roll taimeteaduses esilekerkiv teema.

Kloroplastid toimivad teadaolevalt keskkonnaanduritena mitmete biootiliste ja abiootiliste pingete vastu [37, 38]. Näiteks taimede immuunvastuste jaoks patogeenide vastu on sekundaarsed sõnumitoojad, nagu reaktiivsed hapniku liigid (ROS) ja kaltsium (Ca2 pluss), ning fütohormoonide prekursorid, nagu salitsüülhape (SA), jasmoonhape ja abstsitsiinhape. kõik on saadud kloroplastidest [39–42]. Kloroplastide rolli kohta taimede immuunsuses on palju suurepäraseid ülevaateid. Viitan lugejatele hiljutistele ülevaadetele, mis annavad ülevaate kloroplastiga seotud taimekaitsereaktsioonidest [43–47].

Siiski on väga vähe taimekaitseuuringuid, mis keskenduvad epidermaalsetele kloroplastidele, ning funktsionaalsed erinevused epidermise ja mesofülli kloroplastide vahel taimede immuunsüsteemis pole erilist tähelepanu pälvinud. Hiljuti näitasid mõned aruanded epidermise kloroplastide osalust taimede immuunsuses. Selles ülevaates keskendutakse peamiselt epidermise kloroplastidele ja on kirjeldatud hiljutisi edusamme taimede epidermise immuunsuse vallas.

2. Epidermaalne kloroplasti reaktsioon kontrollib seenpatogeenide sisenemist A. thalianasse

2.1. Epidermaalsete kloroplastide rakusisesed liikumised vastusena A. thaliana seenpatogeenidele

A. thaliana püsiseisundis ei täheldata epidermise kloroplaste katterakkude ülemise periklinaalse seina (pinna) läheduses, kuna need paiknevad tavaliselt alumises periklinaalses (põhjas) ja antikliinses seinas. Hiljutises aruandes avastasin, et epidermise kloroplastid tekkisid kõnniteerakkude pinnale vastusena Colletotrichum seentele, mille moodustumine oli melaniseeritud appressooriumi moodustumine, ja nimetasin selle nähtuse epidermaalse kloroplasti vastuseks (ECR) (joonis 1) [48].

Interestingly, ECR occurs more strongly against nonadapted fungi such as the Japanese flowering cherry pathogen Colletotrichum nymphaea PL1-1-b, the cosmos pathogen Colletotrichum fioriniae CC1, and the apple pathogen Colletotrichum siamense MAF1, compared to the adapted Brassicaceae pathogen Colletotrichum higginsianum Abr1-5, which readily penetrates and infects wild-type plants of A. thaliana [48]. Furthermore, the frequency of ECR varies according to the nonadapted fungal strains; the order of ECR-inducing ability in the wild-type plant is as follows: C. nymphaea PL1-1-B > C. fioriniae CC1 > C. siamense MAF1, while two other nonadapted strains, hau tree pathogen C. siamense COC4, and cucurbit pathogen Colletotrichum orbiculare 104-T, do not trigger ECR in the wild-type plant [48]. Importantly, C. siamense COC4 and C. orbiculare 104-T sufficiently induce ECR in plants with a mutation in the PEN2 gene [48], which encodes an atypical myrosinase that works as a core preinvasive NHR contributor against many fungal and oomycete pathogens [6,9,13,17,48–50], although these two nonadapted pathogens cannot invade pen2 mutants. The frequencies of ECR in the pen2 mutant against C. fioriniae CC1 and C. siamense MAF1 are also higher than those in the wild-type plant, whereas other single mutants of immune-related genes such as EDR1, GSH1 EDS5, and CAS have little effect on ECR [48]. These results suggest that ECR is preferentially activated when PEN2-based antifungal preinvasive defense becomes ineffective in epidermal cells. Similarly, in penetration tests on multiple Arabidopsis mutants with many immune-related mutations, these five nonadapted Colletotrichum strains displayed the differential abilities to overcome preinvasive NHR in the same order as the ECR-inducing ability; C. nymphaea PL1-1-B and C. fioriniae CC1 can invade the epidermis of the wild-type plant to some degree and more of the pen2 mutant, whereas C. siamense MAF1, COC4, and C. orbiculare 104-T can break through the epidermal NHR only in the presence of pen2 mutation or with additional mutations such as edr1, gsh1, eds5, and cas (Figure 2, Redrawn from [51]) [48,51]. Thus, there is a tight link between ECR induction in plants and the invasion ability of the nonadapted Colletotrichum fungi, which implies the involvement of ECR in epidermal preinvasive NHR, because these fungal pathogens are incompatible with and definitely cannot infect A. thaliana. The contribution of ECR to preinvasive NHR is described in a later section. Int. J. Mol. Sci. 2022, 23, x FOR PEER REVIEW 3 of 17 readily penetrates and infects wild-type plants of A. thaliana [48]. Furthermore, the frequency of ECR varies according to the nonadapted fungal strains; the order of ECR-inducing ability in the wild-type plant is as follows: C. nymphaea PL1-1-B > C. fioriniae CC1 >C. siamense MAF1, samas kui kaks muud mittekohanenud tüve, hau puu patogeen C. siamense COC4 ja kõrvitsate patogeen Colletotrichum orbiculare 104-T, ei käivita metsiktüüpi taimedel ECR-i [48].

Oluline on see, et C. siamense COC4 ja C. orbiculare 104-T indutseerivad piisavalt ECR-i taimedes, millel on mutatsioon PEN2 geenis [48], mis kodeerib ebatüüpilist mürosinaasi, mis toimib põhilise preinvasiivse NHR-i toetajana paljude seente ja munarakkude vastu. patogeenid [6, 9, 13, 17, 48–50], kuigi need kaks mittekohanenud patogeeni ei saa tungida pen2 mutantidele. ECR sagedused pen2 mutandis C. fioriniae CC1 ja C. siamense MAF1 vastu on samuti kõrgemad kui metsikut tüüpi taimedel, samas kui teistel immuunsüsteemiga seotud geenide üksikutel mutantidel, nagu EDR1, GSH1 EDS5 ja CAS, on vähe. mõju ECR-ile [48]. Need tulemused viitavad sellele, et ECR aktiveeritakse eelistatavalt siis, kui PEN{20}}põhine seenevastane preinvasiivne kaitse muutub epidermise rakkudes ebaefektiivseks.

Sarnaselt näitasid need viis mittekohanenud Colletotrichum tüve läbitungimistestides mitme Arabidopsis mutandiga, millel oli palju immuunsüsteemiga seotud mutatsioone, erinevat võimet ületada preinvasiivne NHR samas järjekorras nagu ECR-i indutseeriv võime; C. nymphaea PL1-1-B ja C. fioriniae CC1 võivad tungida metsiktüüpi taime epidermisesse teatud määral ja rohkem kui pen2 mutant, samas kui C. siamense MAF1, COC4 ja C. orbiculare {{8 }}T suudab epidermaalsest NHR-ist läbi murda ainult pen2 mutatsiooni olemasolul või täiendavate mutatsioonidega nagu edr1, gsh1, eds5 ja cas (joonis 2, ümber joonistatud [51]) [48,51]. Seega on ECR-i indutseerimise taimedes ja mittekohandatud Colletotrichum seente invasioonivõime vahel tihe seos, mis tähendab ECR-i kaasamist epidermaalsesse preinvasiivsesse NHR-i, kuna need seenpatogeenid ei ühildu A. thalianaga ega saa seda kindlasti nakatada. ECR-i panust preinvasiivsesse NHR-i hinnati mitte-peremehe Arabidopsis mutante melaniseeritud appressooriumi vahendatud sisenemise (MAE) määrade põhjal ja klassifitseeriti. MAE määr (protsent) arvutati järgmise numbrilise valemi abil: (melaniseeritud appressorite arv koos invasiivse hüüfi moodustumisega) / (melaniseeritud appressorite arv). Kontrollina näidatakse kohandatud C. higginsianum Abr1-5 (MAFF305635). Seente sisenemise testide protsent "−", "pluss /−", "pluss", "pluss pluss", "pluss pluss" ja "pluss pluss pluss" on 0–2 protsenti, 2–10 protsenti, vastavalt 10–20 protsenti, 20–35 protsenti, 35–60 protsenti ja 60–100 protsenti. nd: pole määratud. Kohandatud alates [51].

ECR ei ole spetsiifiline Colletotrichumile. Epidermaalsed kloroplastid kerkivad pinnale ka pärast nakatamist kohanemata patogeeniga P. oryzae, mis näitab melaniseeritud appressorium-mediated entry (MAE) tüüpi taimede invasiooni, kuid mis on fülogeneetiliselt kaugel suguluses Colletotrichumiga [48]. P. oryzae poolt indutseeritud ECR sagedus suureneb ka pen2 mutandi puhul. Seega võib ECR olla laia toimespektriga epidermaalne reaktsioon paljudele seenpatogeenidele. See idee on kooskõlas uue avastusega, et mittekohandatud seen Alternaria alternata, mis ei ole MAE-tüüpi patogeen ja moodustab melaniseeritud koniidid, indutseerib ECR-i ka mitteperemehes A. thaliana, eriti pen2 mutatsiooni olemasolul (joonis 3). .

2.2. Epidermaalse kloroplasti vastuse käivitaja

Kuigi see, kuidas taimeepidermis tunneb ära seenpatogeenid ja kutsub esile ECR, jääb lahtiseks küsimuseks, näitavad mõned andmed põnevat seost seente sisenemise katsega seotud omaduste ja ECR indutseerimise vahel [48]. Mõned hästi uuritud patogeenidest pärinevad molekulid on patogeeni/mikroobiga seotud molekulaarmustrid (PAMP-id/MAMP-id), mis on laia spektriga patogeenide seas väga konserveerunud ja aitavad kaasa nende elujõulisusele [52]. Kahjustusega seotud molekulaarsed mustrid (DAMP), peremeesorganismist pärinevad molekulid, nagu Pep1, mis vabanevad rakuväliselt patogeeni sissetungi ajal, on samuti näpunäited kaasasündinud immuunvastuste kohta [53]. PAMP-d/DAMP-d tunnevad ära taimemustrite tuvastamise retseptorite (PRR) poolt ja PAMP/DAMP-i käivitatud immuunsus käivitatakse PRR-iga seotud valkude, nagu RLP 23 ja RLP30, membraani sisseehitatud retseptoritaoliste valkude (RLP), FLS2 ja BAK1 kaudu. , membraaniga manustatud retseptorilaadsed kinaasid (RLK) ning BIK1 ja PBL1, retseptoritaolised tsütoplasmaatilised kinaasid (RLCK) [54–61].

Mitmed teadlased on avaldanud erakordseid ülevaateid PRR-signalisatsiooni kohta taimede immuunsuses [62–65]. Huvitaval kombel ei sõltu ECR BAK1, BIK1, PBL1, Pep{5}RLK-dest, PEPR1-st ja PEPR2-st; seetõttu ei osale PAMP ja/või DAMP signaaliülekande sündmused, vähemalt need, mida need RLK-d ja RLCK-d vahendavad, ECR indutseerimisega [48]. Veelgi enam, ECR kvantifitseerimine pen2 mutantses taimes mitme C. orbicular mutandi suhtes, mis on invasiooniga seotud morfogeneesi erinevates etappides puudulikud, näitas, et läbitungimispulga moodustumine, nõelalaadne seene struktuur, mis väljub appressooriumist, et edukalt taime siseneda. epidermis, on ECR induktsiooni jaoks hädavajalik [48].

Taimsed patogeensed seened ja oomütseedid eritavad virulentsete valkude arsenali, mida nimetatakse efektoriteks, et manipuleerida taime rakuliste protsessidega ja kutsuda esile immuunsupressiooni. Taimepatogeenide mõjurite kohta on avaldatud arvukalt ülevaateid [66–70]. Colletotrichumis akumuleeruvad fluorestseeruvalt märgistatud efektorvalgud eelistatavalt appressooriumi alumisse poori, et sekreteerida läbi penetratsioonipunkti [71,72]. See efektori sekretsioon sõltub v-SNARE SEC{5}}vahendatud intratsellulaarsest liiklusteest seenes [72] ja on huvitaval kombel korrelatsioonis ECR induktsiooniga [48]. Need tähelepanekud viitavad järgmistele potentsiaalsetele kandidaatidele kui ECR käivitajatele: (i) patogeenist tuletatud molekul(id), mis erituvad läbitungimispulgast seente sisenemise katsete ajal ja (ii) taimest saadud signaal(id), mis genereeritakse vastusena kahjustuse astmele. seente progresseerumine tungimise katses. ECR on universaalne sündmus paljude seenpatogeenide, sealhulgas Colletotrichum liikide, P. oryzae ja A. alternata vastu (joonis 3) [48]. Seetõttu ei pruugi tüüpilised efektorid, mis on peremeesorganismispetsiifilisuse tõttu piiratud paljude seenpatogeenidega, olla ECR-i vihjeks; pigem võivad tavalised rakuseina lagundavad ensüümid või paljude patogeensete seente kõrgelt konserveerunud tuumaefektorid või Pep1-ga mitteseotud taimekahjustussignaalid vallandada taime epidermises ECR.

2.3. Arabidopsise epidermise kloroplasti vastuse ja preinvasiivse mitteperemeesresistentsuse regulaatorid

Suured mesofülli kloroplastid näitavad valguse intensiivsusel põhinevaid rakusisest liikumist ohutu ja tõhusa fotosünteesi tagamiseks; nad põgenevad tugeva valguse eest ja migreeruvad raku antikliinilistele seintele, et vältida fotokahjustusi (vältimisreaktsioon) ning liiguvad nõrga valguse poole ja settivad periklinaalsetele seintele, et suurendada fotosünteesi efektiivsust (akumulatsioonireaktsioon). Mesofüllirakkudes on tuvastatud palju selle adaptiivse nähtuse regulatoorseid valke, mida nimetatakse kloroplasti fotode ümberpaigutamiseks [73]. Siiski on vähe teateid ja vähe on teada komponentide kohta, mis kontrollivad epidermise kloroplastide rakusisest liikumist [74,75]. Selles kontekstis näitasin hiljuti, et epidermise rakkude ECR-il on ühised regulatoorsed valgud koos mesofülli kloroplasti fotode ümberpaigutamise liikumistega [48]. Aktiini siduv valk CHUP1 tekitab kloroplasti-aktiinipõhise liikumapaneva jõu ja on oluline nii akumulatsiooni- kui ka vältimisreaktsioonide jaoks [76–78], samas kui aksiliinitaoline J-domeeni valk JAC1 reguleerib kloroplasti-aktiini filamentide ilmumist ja kadumist. ja see on vajalik kogunemisreaktsiooni jaoks [79]. Geneetiliselt muundatud A. thaliana näitab, et CHUP1 valkude üleekspressioon põhjustab ECR tugevat allasurumist.

Tavaliselt ei tuvastata epidermise kloroplaste pinnal peaaegu üldse, isegi pärast nakatamist kohandamata seenpatogeenidega [48]. Kuid JAC1 üleekspressioon või CHUP1 deletsioon viib epidermaalsete kloroplastide konstitutiivse positsioneerimiseni pinnal, sõltumata seente inokuleerimisest [48]. Seega reguleerivad CHUP1 ja JAC1 vastavalt negatiivselt ja positiivselt epidermise kloroplastide positsioneerimist kõnnitee rakkude pinnal (joonis 4). Tähelepanuväärne on see, et chup1 mutandi inokuleerimine suure kontsentratsiooniga mittekohandatud seentega suurendas pinnakloroplastide populatsiooni vaid veidi, mis viitab ECR-i halvenemisele CHUP1 valgu ammendumise tõttu. Seevastu fototropiin 1 ja 2, mis on sinise valguse retseptorid, mis vastutavad kloroplasti fotode ümberpaigutamise eest [80–82], ei ole ECR aktiveerimiseks vajalikud [48]. Seetõttu on kloroplasti foto asukohal ja ECR-il vastavalt valguse ja patogeenide stiimulituvastussüsteemid, kuid neil on vähemalt mõned allavoolu reguleerivad komponendid. Mesofülli ja epidermise kloroplastide erinevuste seisukohast võib adaptiivsete süsteemide mitmekülgsus erinevate keskkonnamõjude vastu peegeldada taime keerulist ellujäämisstrateegiat.

See, kas ECR aitab kaasa taimede immuunsusele A. thaliana epidermise rakkudes, on põnev küsimus. ECR-i osaluse selgitamiseks preinvasiivses NHR-is on uuritud CHUP1 valkude üleekspresseerimise või kahanemise tõttu tekkivate ECR-i kahjustuste mõju mitmete mittekohanenud seente MAE-määrale taime epidermises [48]. C. nymphaea PL1-1-B, millel oli suhteliselt väiksem kokkusobimatus A. thalianaga võrreldes teiste mittekohanenud seentega, oli suurenenud MAE määr ECR-kahjustusega taimedes (joonis 2) [48]. Veelgi enam, taimedes, millel on pen2 või muud täiendavad mutatsioonid, nagu edr1, gsh1, eds5 ja cas, soodustas CHUP1 valkude taseme tõus või vähenemine C. fioriniae CC1, C. siamense MAF1, COC4 ja C MAE määra. orbiculare 104-T (joonis 2) [48]. Sarnased tulemused saadi P. oryzae MAE määra kohta. Sellest tulenevalt on ECR taime stressireaktsioon, mille abil paraneb eelinvasiivne NHR epidermise rakkudes, kui seenpatogeenid üritavad tungida läbi tungimispulga.

Nagu kirjeldatud, aktiveeritakse ECR eelistatavalt PEN{0}}seotud kaitseraja puudumisel. Samamoodi indutseeris mittekohandatud C. fioriniae CC1 inokuleerimine ka paljude kaitsega seotud geenide, nagu PAD3, CYP79B2, CYP71A13, PDF1.2a, MYB51, PR1, FRK1 ja NHL10, ekspressiooni ainult pen2 mutatsiooni korral. kuigi ECR lävi oli madalam kui nende geenide ekspressiooni lävi [48]. Tuginedes taime NHR-i kihilisele struktuurile, on ECR üks kaitsereaktsioone, mis on programmeeritud toetama preinvasiivset NHR-i, kui kõrgema kihi preinvasiivse kaitsega seotud teed, sealhulgas PEN{17}}seotud rajad, on ebaefektiivsed [ 48,51].

See on kooskõlas seosega A. thaliana ja madalama mitteühilduva patogeeni C. nymphaea PL1-1-B vahel, mis ületab osaliselt kõrge kihi preinvasiivse kaitse [51]; C. nymphaea PL1-1-B käivitab tugevalt ECR ja indutseerib ka kaitsega seotud geene metsiktüüpi taimes [48]. Arvatakse, et looduses eksisteerivad mitmed fütopatogeensed seened, nagu C. nymphaea PL1-1-B, mis osaliselt ületavad A. thaliana kõrgema kihi preinvasiivse kaitse. Seetõttu on taimed ECR-i välja töötanud ühe epidermaalse NHR-i mehhanismina seda tüüpi seenpatogeenide vastu (joonis 4).

3. Epidermaalsed kloroplasti lokaliseeritud immuunkomponendid aitavad kaasa Arabidopsise preinvasiivsele seenevastasele mitteperemehelikule resistentsusele

3.1. Immuunsüsteemiga seotud komponentide eelistatud lokaliseerimine liikuvatele epidermise kloroplastidele A. thalianas

Kuidas ECR aitab kaasa preinvasiivsele NHR-ile kohandamata seenpatogeenide vastu, tuleb veel täielikult välja selgitada. Elusrakkude fluorestsentspildistamine näitas, et immuunsüsteemiga seotud komponendid, nagu -glutamüültsüsteiini süntetaas GSH1, Ca2 pluss-sensing-retseptor CAS, MATE perekonna transporter EDS5, isokorismaadi süntaas ICS1/SID2 ja aminotransferaas ALD1, paiknesid epidermise väikestes kloroplastides4 (joonis) [15,48,83–86]. Huvitaval kombel on nende komponentide fluorestseeruvad signaalid epidermaalsetes kloroplastides palju tugevamad kui suurtes mesofüllkloroplastides [48,83,85,86]. ECR-iga aktiveeritud kõnnitee rakkudes leiti pärast inokuleerimist mittekohandatud C. fioriniae CC1-ga GSH1, EDS5 ja CAS valgud lokaliseeruvad pinnale koos liikuvate epidermise kloroplastidega, mis viitab tihedale seosele ECR ja nende rakusisese asukoha vahel. immuunkomponendid [48]. Need tähelepanekud võivad tugevdada epidermise kloroplastide tähtsust taimede immuunsuses

3.2. Epidermaalse kloroplasti lokaliseeritud immuunkomponendid ja preinvasiivne kaitse A. thaliana puhul

GSH1 aitab kaasa taimekaitsele glutatiooni biosünteesi kaudu nii ühilduvate kui ka mitteühilduvate A. thaliana ja patogeeni interaktsioonide korral [15,87]. CAS osaleb mööduvas Ca2 pluss signaaliülekandes kloroplastides taime immuunsuse ajal [88] ja Sclerotinia sclerotiorum'i CAS-i suunatud seente efektor häirib SA signaaliülekannet peremeestaimes [89]. ICS1/SID2 ja EDS5 on vajalikud vastavalt SA prekursorite biosünteesiks ja transpordiks taime immuunvastuse ajal [85,90,91]. Tihe seos nende immuunkomponentide ja epidermise kloroplastide vahel eeldab nende osalemist epidermaalses NHR-is ECR-i käivitavate seenpatogeenide vastu. On näidatud GSH1, CAS, EDS5 ja ICS1/SID2 panust preinvasiivsesse NHR-i mittekohanenud seente vastu; C. nymphaea PL1-1-B näitas gsh1, cas ja eds5 üksikute mutantide epidermises suurenenud MAE-d võrreldes metsikut tüüpi taimede omaga [51], samas kui nende mutatsioonide sarnane mõju C. fioriniae MAE-le Igas pen2 mutatsiooniga topeltmutandis täheldati CC1, C. siamense MAF1 ja P. oryzae (joonis 2) [48].

Kokkusobimatumate C. siamense COC4 ja C. orbiculare 104-T suurenenud MAE määrad kinnitati pen2 mutantsetes taimedes, kus immuunsüsteemiga seotud geenides on mitu mutatsiooni (joonis 2) [48]. Seetõttu korreleeruvad nende muteerunud geenide, mis kodeerivad epidermise kloroplastis lokaliseeritud valke, pen{6}}sõltuvad toimed iga seenpatogeeni käivitatava ECR-iga. Selles uuringus tehakse ettepanek, et Arabidopsis epidermaalsed rakud rakendaksid ECR-keskset immuunvastust, kusjuures immuunsüsteemiga seotud valkude rakusisene ümberpaigutamine võib suurendada seenevastast NHR-i (joonis 4) [48]. Epidermise kloroplasti-spetsiifiline valk ALD1 on oluline kohaliku haigusresistentsuse ja süsteemse omandatud resistentsuse tagamiseks nii virulentsete kui ka avirulentsete bakteriaalsete patogeenide suhtes ning see avaldab oma toimet SA akumulatsiooni kontrolli all hoides [86, 92–94]. Tulevikus tuleks selgitada, kas ALD1 toimib ka seenepatogeenide vastases preinvasiivses NHR-is.

4. Epidermise kloroplastid akumuleeruvad liidesel munamütseedi patogeeniga ja CHUP1 on vajalik Nicotiana benthamiana läbitungimiskindluse jaoks

4.1. Epidermise kloroplastide fokaalne akumuleerumine munaraku patogeeniga liidesel N. benthamianas

Epidermise kloroplastide rolli vastusena oomütseedi patogeenile P. infestans on uuritud ka solaanitseimel N. benthamiana [95–97]. Selles jaotises mainin hiljutisi uuringuid epidermise kloroplasti liikumiste dünaamika ja CHUP1 osaluse kohta aktinomütseedi immuunsuses, kuigi P. infestansi kohanemis- või mittekohanemisomadused N. benthamiana suhtes on ebaselged, mis näitab ebaselget vanusega seotud resistentsust. P. infestans'ile; küpsed taimed on resistentsed, samas kui noored taimed on vastuvõtlikud [98].

N. benthamiana vastuse ajal P. infestans'ile näitavad epidermise kloroplastid rakusisest liikumist ja akumuleeruvad BAK1-sõltumatult patogeeni haustoriumi, infektsiooniga seotud spetsiaalsete hüüfidega kokkupuutel (joonis 5) [96]. . Seega on N. benthamiana-P puhul pakutud epidermaalsete kloroplastide poolt vahendatud fokaalset immuunsust. infestans patosüsteem. Sarnast nähtust täheldati A. thaliana ECR-aktiveeritud rakkudes seenevastase vastuse ajal; suurem osa pinnakloroplastidest olid aga ECR puhul hajutatud ja vähemalt mikroskoobi all ei seostunud patogeeni liidesega [48]. Arvestades, et N. benthamiana epidermaalne kloroplast tuvastatakse tavaliselt katendirakkude pinnal, olenemata patogeeni inokuleerimisest, ei olnud epidermaalsete kloroplastide töömehhanismid vastuseks patogeenirünnakutele A. thaliana ja N. benthamiana vahel täiesti ühesugused.

Lisaks võivad CHUP{0}}seotud ECR ja epidermise kloroplastide fookuskuhjumine seente tungimiskohtadesse olla A. thaliana puhul sõltumatud sündmused, kuna N. benthamiana epidermise kloroplastide patogeeni liidese-spetsiifiline akumulatsioon on CHUP{{2} }sõltumatu (joonis 5) [97]. Selles kontekstis tuleb veel selgitada, kas A. thaliana epidermise kloroplastide osal, mis akumuleeruvad fokaalselt seente läbitungimiskohtades, on ECR-iga seotud epidermise kloroplastide ja ka N-i kloroplastide puhul erinev roll. benthamiana.

4.2. CHUP1-Sõltuv kalloosi ladestumine munaraku tungimiskohas N. benthamiana epidermise resistentsuse ajal

Savage et al. teatas, et epidermaalsete kloroplastide positsioneerimine N. benthamiana ja P. infestansi haustoria vahelisel liidesel toimus sõltumatult CHUP1-st [97], mis erines veidi Arabidopsis ECR-ist [48]. Siiski näitasid nad, et CHUP1 on vajalik N. benthamiana epidermise rakkude läbitungimiskindluse tagamiseks P. infestansi vastu [97]. Kahe CHUP1 alleeli vaigistamine või väljalülitamine N. benthamianas suurendab vastuvõtlikkust P. infestans'i suhtes, samas kui epidermise kloroplastide kuhjumine haustoria ümber ei ole CHUP1 knockout mutandi (chup1) puhul häiritud [97]. Arabidopsis chup1 mutant näitas ka vähenenud preinvasiivset NHR-i mittekohandatud seenpatogeenide MAE vastu [48], mis viitab kloroplastiga seotud valgu CHUP1 tähtsusele epidermise taimede immuunsuses nii oomütsiidi kui ka seenpatogeenide vastu.

Huvitav on see, et fokaalne kalloosi ladestumine P. infestansi haustorias, mis on üks taime kaitsereaktsioone, on CHUP{0}}sõltuv, mis viitab sellele, et kloroplastiga seotud valk CHUP1 aitab tugevdada epidermise immuunsust oomütsiidi patogeeni vastu. läbitungimiskindlus kalloosi sadestumise kaudu (joonis 5) [97]. Põhiküsimus on, kuidas eksisteerib seos selle kalloosi ladestumise ja epidermise kloroplastide fokaalse akumulatsiooni vahel patogeeni liidesel, kuna CHUP1 on kloroplastiga seotud valk. Sellega seoses on Savage et al. ei näidanud korrelatsiooni kalloosi ladestumise ja kloroplastide esinemise vahel haustoriumi ümber [97]. Kooskõlas selle leiuga on A. thaliana-C. orbikulaarne kokkusobimatu interaktsioon, kalloosi ladestumine ei korreleeru ECR aktivatsiooniga; kalloosi ladestub piisavalt metsiktüüpi taimes patogeeni tungimise katsete kohtadesse, kus ECR ei ole peaaegu aktiveeritud kõrge kihi eelinvasiivse(te) kaitsefunktsiooni(de) tõttu [48]. CHUP1 geeni väljatõrjumine N. benthamianas ei mõjuta teisi immuunsüsteemi põhiprotsesse, nagu PAMP-käivitatud MAPK fosforüülimine, konstitutiivselt aktiivne MEK2DD-indutseeritud ülitundlikkusreaktsioon (HR) sarnane rakusurm ja efektor-käivitatud HR-rakusurm [97].

Seetõttu on Savage et al. oletas, et CHUP{0}}knockout N. benthamiana korral võib epidermise kloroplastist pärinevate molekulide, nagu ROS ja SA prekursorid, tootmise vähenemine tõenäoliselt põhjustada kalloosi kogunemise halvenemist haustooriumi ümber. Samuti ei välistanud nad võimalust, et hetktõmmise pildistamine ei kajastanud täpselt epidermise kloroplasti mobilisatsiooni osalust haustoriasse fokaalses kalloosi ladestumisel, kuna kloroplastid võisid pärast kalloosi ladestumist haustoriast eemalduda [97]. Loodan, et tulevased uuringud selgitavad kloroplastiga seotud CHUP1 kaudu patogeeni liidese regulatiivset mehhanismi N. benthamianas ja võrdlevad seda epidermaalse kloroplastiga seotud immuunvastusega A. thaliana puhul.

5. Epidermaalsete kloroplastide dünaamiline morfoloogia ja organellidevahelised interaktsioonid taimede immuunsuses

5.1. Stromuli moodustumine, laienemine ja õõnsuse moodustumine

Mesofüll ja epidermaalsed kloroplastid kasvatavad dünaamilisi torukujulisi pikendusi, mida nimetatakse stromuliteks ja mis on täidetud stroomaga [99]. N. benthamiana epidermaalsetes rakkudes suurenevad stromulid viirusevastase ja antibakteriaalse immuunsuse ajal, kus toimub efektori poolt käivitatud HR rakusurm [95]. N. benthamiana indutseerib lisaks bakteriaalsele flg22-le ja seen-kitiinile BAK{6}}sõltuval viisil ka stromulite moodustumist PAMP-käivitatud immuunsuse ajal munamütseedi INF1 vastu [95,96]. Huvitaval kombel pärsib stromuli induktsiooni P. infestansi efektor AVR3a [96]. Stroomide esilekutsumist epidermaalsetes kloroplastides täheldati ka A. thaliana antibakteriaalse immuunsuse ajal [95]. Kokkuvõttes viitavad need tähelepanekud stromulide võimalikule osalemisele taimekaitsereaktsioonides. Oluline on see, et kloroplastide liikumist ja ühendusi teiste organellidega, näiteks tuumadega, vahendavad stromulid taime immuunvastuse ajal [95 100]. Lisaks võivad stromulid transportida kaitsega seotud signaalmolekuli ROS ja kloroplasti kaitsevalku NRIP1 N. benthamiana tuuma [95,101]. NRIP1 on vajalik N. benthamiana viirusevastaseks resistentsuseks [102]. Immuunsüsteemiga seotud valgud GSH1, EDS5 ja CAS paiknevad samuti stromulites, mis ulatuvad A. thaliana epidermaalsetest kloroplastidest, kuigi tülakoidvalgu CAS lokaliseerimissignaal stromulites on nõrgem kui kahel teisel valgul ja võib olla artefakt üleekspressioonist [48].

Seega võivad immuunsüsteemiga seotud komponendid epidermise rakkudes dünaamiliselt muuta oma positsioneerimist kloroplasti liikumiste kaudu ja laiendada oma asukohta immuunvastuste ajal stromulite kaudu kloroplastide välisküljele. Siiski on väga vastuoluline ka see, kas suurenenud stromulitel on positiivne mõju antimikroobikumiresistentsusele. Caplan et al. teatas, et CHUP1 geeniga vaigistatud N. benthamiana ja Arabidopsis chup1 mutantidel ilmnesid patogeenide puudumisel suurenenud stromulid, mis visualiseeriti NRIP1-GFP sulandvalguga, ja soodustasid efektori poolt käivitatud HR-rakkude surma viirusevastase ja antibakteriaalse immuunvastuse ajal [95]. Seevastu Savage et al. näitasid, et nii N. benthamiana kui ka A. thaliana chup1 mutantidel ilmnesid patogeenide puudumisel vähenenud stromulid, mis visualiseeriti GFP-ga [97].

Veelgi enam, N. benthamiana chup1 mutant võib P. infestans'iga nakatamisel indutseerida piisavalt stromuli moodustumist, hoolimata selle suurenenud tundlikkusest selle patogeeni suhtes [97]. Samuti on teatatud MAE-tüüpi seenpatogeenide vastase chup1 mutatsiooniga Arabidopsise preinvasiivse NHR vähenemisest [48]. Neid lahknevusi saab selgitada tulevaste uuringute käigus. Tähelepanuväärne on see, et taimede immuunsuse korral on stromuli induktsioon ja kloroplasti liikumised, nagu ECR ja fokaalne akumuleerumine patogeeni liidesel, rohkem seotud, kuid erinevad sündmused, kuna esimene sõltub PAMP signaalkinaasist BAK1, teine ​​aga mitte. Seetõttu võib kaitsereaktsioonide ühtlustamiseks integreerida epidermise kloroplastikeskse süsteemi kaudu erinevaid patogeenist tuletatud signaale.

Epidermise kloroplastid on tunduvalt väiksemad kui mesofülli kloroplastid. Kuid intrigeerivalt võis täheldada suurenenud epidermaalseid kloroplaste ECR-aktiveeritud rakkudes ja laienenud kloroplastide populatsioon kasvas järk-järgult inkubeerimise ajal kohandamata seenpatogeenidega (joonis 6). Suurenenud kloroplaste ECR varases staadiumis ei täheldatud. Kinnitati õõnsuste teket laienenud epidermise kloroplastides (joonis 6). Nende muutuste füsioloogiline tähtsus epidermise kloroplastide morfoloogias ECR-i ajal on praegu ebaselge, kuid epidermaalsed kloroplastid võivad nende täiendavate sündmuste kaudu ECR-i hilises staadiumis tugevdada preinvasiivset NHR-i. Teise võimalusena võivad patogeeni efektorid mõjutada taime organellaarset morfoloogiat, sest on teatatud, et Colletotrichum efektorvalkude mööduv ekspressioon põhjustab N. benthamiana epidermise rakkudes tuumade suurenemist [103]. Kui sellised organellaarsed laienemised kuuluvad efektorite kaudu patogeeni nakatumise strateegiate hulka, on see kooskõlas tõsiasjaga, et paljud patogeeni efektorid sisenevad kloroplastidesse ja sihivad kloroplasti lokaliseeritud valke [46, 47].

5.2. Epidermaalsete kloroplastide ja tuumade liikumiste perinukleaarne rühmitus

Teadaolevalt koonduvad kloroplastid ümber tuuma organellidevaheliseks suhtluseks, kus retrograadsete signaalide edastamine toimub vastusena erinevatele keskkonnastressidele (37, 38, 104-106). N. benthamiana kaitsereaktsioonides on teatatud retrograadsest ROS-i signaaliülekandest perinukleaarsetest klastritest kloroplastidest stromulite kaudu tuuma (95); sama on välja pakutud ka A. thaliana (88 107 108) puhul. Huvitav on see, et CHUP1 geeni kadumine põhjustab epidermaalsete kloroplastide perinukleaarset klastrite suurenemist nii N. bnethamianas kui ka A. thalianas (97. Epidermise kloroplastide perinukleaarset klastrit täheldati ka Arabidopsis ECR ajal pärast patogeeni inokuleerimist või CHUP-is{10}} ammendunud tingimused ilma patogeenita [48]. Seega on neil kahel taimeliigil sarnased regulatiivsed mehhanismid epidermaalsete kloroplastide perinukleaarsete klastrite kontrollimiseks, milles CHUP1 avaldab negatiivset mõju. Arvestades ECR-i ja preinvasiivse NHR-i halvenemist konstitutiivse pinnapositsiooni tõttu A. thaliana chup1 mutandi [48] epidermaalsete kloroplastide tõttu võib funktsionaalselt halveneda ka epidermise kloroplastide suurem perinukleaarne rühmitus. Selle idee kohaselt on CHUP{15}}knockout N. benthamiana P. infestans'i suhtes vastuvõtlikum [97]. .

Valguse indutseeritud tuuma liikumine Arabidopsise mesofülli ja epidermise katendirakkudes on CHUP1-sõltuv [74,78]. CHUP1 lokaliseerub spetsiifiliselt kloroplastide ümbrisesse, kuid mitte tuumadesse, ja reguleerib kloroplastide liikumist; seega on epidermise kloroplastide CHUP1-vahendatud rakusisene liikumine tõukejõud tuuma liikumiseks vastuseks tugevale valgusele [74,78]. Samamoodi migreeruvad tuumad koos perinukleaarsete klastritega kloroplastidega A. thaliana ECR ajal pindalale, mis on tihedalt seotud CHUP1 valkude kogusega [48]. Perinukleaarne endoplasmaatiline retikulum positsioneerub samuti ECR ajal epidermise pinnale [48]. N. benthamiana puhul liigub tuum oomütseedi P. infestans'i tungimiskohtadesse [96,109]. Seda on täheldatud ka teistes taimede patosüsteemides, mis kasutavad seente ja munarakkude patogeene [110–112]. Epidermise kloroplastide suurenenud perinukleaarne kogunemine CHUP1-knockout N. benthamianas [97] ei mõjutanud tuuma fookuskaugust. Arvestades, et CHUP1 valkude üleekspressioon ja ammendumine avaldavad Arabidopsis ECR ajal epidermise kloroplasti liikumisele vastupidist mõju, oleks huvitav kindlaks teha, kas CHUP1 üleekspressioon N. benthamianas pärsib epidermaalsete kloroplastide perinukleaarset klastrit ja seega kas rakkude fookuskuhjumine. tuum P. infestansi liidesel on häiritud.

6. Järeldused

Kloroplastide funktsiooni tähtsus taimede immuunsuses on laialdaselt tunnustatud. Nüüd on antimikroobsete vastuste valdkonnas esile kerkinud uuringud, mis keskenduvad kloroplasti tüüpidele. Arvestades taime epidermise funktsiooni peamise kindluse tõrjumisel vaenlase, nagu otsese läbitungimisvõimega seente ja munarakkude patogeenid, on epidermaalsed atüüpilised kloroplastid ideaalne uurimisobjekt, kuna neil on vähe teavet võrreldes hästi tuntud tüüpiliste mesofülli kloroplastidega. .

Eelkõige on hiljutised uuringud näidanud seost epidermaalsete kloroplastide rakusisese dünaamika ja taimede epidermise immuunsuse vahel, kus ECR, epidermaalsete kloroplastide fokaalne akumuleerumine patogeeni liidesesse, stromuli moodustumine, organellidevaheline suhtlus ja muud protsessid võivad olla korraldatud suurendada antimikroobset resistentsust [48,95–97,113]. Kloroplasti lokaliseeritud CHUP1, mis algselt identifitseeriti kloroplasti fotode ümberpaigutamise regulaatorina mesofüllirakkudes [76], omab võtmefunktsiooni epidermise kloroplastiga seotud sündmustes vastusena patogeenidele. JAC1, kloroplastide fotoindutseeritud akumulatsioonireaktsiooni regulaator, osaleb ka epidermaalsete kloroplastide rakusiseses positsioneerimises ECR ajal [48]. Et mõista epidermise immuunsuse mehhanismi liikuvate kloroplastikesksete vastuste kaudu, on vaja täiendavat analüüsi selle kohta, millised ja kuidas kloroplasti fotode ümberpaigutamise süsteemis kasutatavad komponendid aitavad kaasa kaitsereaktsioonidele taime epidermises.

Rahastamine:

Seda uurimistööd rahastasid JSPS KAKENHI stipendiuminumbrid 15K18648, 18K05643 ja 21H02194 ning MEXTi programm Leading Initiative for Excellent Young Researchers (LEADER).

Tänuavaldused:

Tänan Yoshitaka Takanot abi ja kasulike arutelude eest.

Huvide konfliktid:

Autor ei kinnita huvide konflikti.

Viited

1. Kubo, Y.; Furusawa, I. Melaniini biosüntees: Colle-totrichumi ja Pyricularia appressoriate eduka invasiooni eeltingimus taimeperemehesse. Teoses The Fungal Spore and Disease Initiation in Plants and Animals; Cole, GT, Hoch, HC, toim.; Plenum Publishing: New York, NY, USA, 1991; lk 205–217.

2. Heath, MC Nonhost resistentsus ja mittespetsiifilised taimekaitsed. Curr. Arvamus. Plant Biol. 2000, 3, 315–319. [CrossRef]

3. Lee, H.-A.; Lee, H.-Y.; Seo, E.; Lee, J.; Kim, S.-B.; Oh, S.; Choi, E.; Choi, E.; Lee, SE; Choi, D. Praegused arusaamad taimede mitteperemeheresistentsusest. Mol. Taimede ja mikroobide koostoime. 2017, 30, 5–15. [CrossRef] [PubMed]

4. Collins, NC; Thordal-Christensen, H.; Lipka, V.; Bau, S.; Kombrink, E.; Qiu, J.-L.; Hückelhoven, R.; Stein, M.; Freialdenhoven, A.; Somerville, SC; et al. SNARE-valgu vahendatud haigusresistentsus taime rakuseinal. Loodus 2003, 425, 973–977. [CrossRef] [PubMed]

5. Jacobs, AK; Lipka, V.; Burton, R.; Panstruga, R.; Strizhov, N.; Schulze-Lefert, P.; Fincher, GB Haava ja papillaarse kalloosi moodustumise jaoks on vajalik Arabidopsise kalloosi süntaas, GSL5. Plant Cell 2003, 15, 2503–2513. [CrossRef]

6. Lipka, V.; Dittgen, J.; Bednarek, P.; Bhat, R.; Wiermer, M.; Stein, M.; Landtag, J.; Brandt, W.; Rosahl, S.; Scheel, D.; et al. Invasioonieelsed ja -järgsed kaitsemehhanismid aitavad kaasa Arabidopsise mittehost-vastupanule. Teadus 2005, 310, 1180–1183. [CrossRef] [PubMed]

7. Stein, M.; Dittgen, J.; Sánchez-Rodríguez, C.; Hou, B.-H.; Molina, A.; Schulze-Lefert, P.; Lipka, V.; Somerville, S. Arabidopsis PEN3/PDR8, ATP sidumiskassettide transporter, aitab kaasa mittehostresistentsusele sobimatute patogeenide suhtes, mis sisenevad otsese läbitungimise teel. Plant Cell 2006, 18, 731–746. [CrossRef] [PubMed]

8. Jensen, MK; Hagedorn, PH; de Torres-Zabala, M.; Grant, MR; Rung, JH; Collinge, DB; Lyngkjaer, MF Transkriptsiooniregulatsioon NAC (NAM-ATAF1, 2-CUC2) transkriptsioonifaktori poolt nõrgendab ABA signaaliülekannet tõhusaks põhikaitseks Blumeria graminis f vastu. sp. hordei Arabidopsises. Plant J. 2008, 56, 867–880. [CrossRef] [PubMed]

9. Bednarek, P.; Pi´slewska-Bednarek, M.; Svatoš, A.; Schneider, B.; Doubský, J.; Mansurova, M.; Humphry, M.; Consonni, C.; Panstruga, R.; Sanchez-Vallet, A.; et al. Glükosinolaadi metabolismi rada elustaimedes vahendab laia spektriga seenevastast kaitset. Teadus 2009, 323, 101–106. [CrossRef]

10. Pinosa, F.; Buhot, N.; Kwaaitaal, M.; Fahlberg, P.; Thordal-Christensen, H.; Ellerström, M.; Andersson, MX Arabidopsis Fosfolipaas Dδ on seotud jahukaste seente põhikaitse ja mitteperemeesorganismi resistentsusega. Plant Physiol. 2013, 163, 896–906. [CrossRef]

11. Campe, R.; Langenbach, C.; Leissing, F.; Popescu, G.; Popescu, SC; Goellner, K.; Beckers, GJM; Conrath, U. ABC transporter PEN 3/ PDR 8/ ABCG 36 interakteerub kalmoduliiniga, mis on sarnaselt PEN 3-ga vajalik Arabidopsise mitteperemeesresistentsuse jaoks. Uus Phytol. 2015, 209, 294–306. [CrossRef]

12. Nielsen, ME; Jürgens, G.; Thordal-Christensen, H. VPS9a Aktiveerib Rab5 GTPaasi ARA7, et luua eristatav pre- ja postinvasiivne taime kaasasündinud immuunsus. Plant Cell 2017, 29, 1927–1937. [CrossRef] [PubMed]

13. Hiruma, K.; Onozawa-Komori, M.; Takahashi, F.; Asakura, M.; Bednarek, P.; Okuno, T.; Schulze-Lefert, P.; Takano, Y. Indoolglükosinolaadi raja sisenemisrežiimist sõltuv funktsioon Arabidopsises mitteperemeesorganismi resistentsuse korral antraknoosi patogeenide vastu. Plant Cell 2010, 22, 2429–2443. [CrossRef]

14. Hiruma, K.; Nishiuchi, T.; Kato, T.; Bednarek, P.; Okuno, T.; Schulze-Lefert, P.; Takano, Y. Arabidopsis TÕHENDATUD HAIGUSRESISTENSUS 1 on vajalik taimedefensiinide patogeeni poolt esilekutsutud ekspressiooniks peremeesorganismivälises resistentsuses ja see toimib MYC2-vahendatud repressorfunktsiooni häirimise kaudu. Plant J. 2011, 67, 980–992. [CrossRef] 15. Hiruma, K.; Fukunaga, S.; Bednarek, P.; Pi´slewska-Bednarek, M.; Watanabe, S.; Narusaka, Y.; Shirasu, K.; Takano, Y. Glutatiooni ja trüptofaani metabolism on vajalik Arabidopsise immuunsuse ajal ülitundliku vastuse ajal hemibiotroofsele. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 9589–9594. [CrossRef] [PubMed]

16. Irieda, H.; Inoue, Y.; Mori, M.; Yamada, K.; Oshikawa, Y.; Saitoh, H.; Uemura, A.; Terauchi, R.; Kitakura, S.; Kosaka, A.; et al. Konserveeritud seente efektor pärsib PAMP-i käivitatud immuunsust, suunates taimede immuunkinaasid. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2018, 116, 496–505. [CrossRef] [PubMed]

17. Maeda, K.; Houjyou, Y.; Komatsu, T.; Hori, H.; Kodaira, T.; Ishikawa, A. AGB1 ja PMR5 aitavad kaasa PEN2-vahendatud invasioonieelsele resistentsusele Arabidopsis thaliana Magnaporthe oryzae vastu. Mol. Taimede ja mikroobide koostoime. 2009, 22, 1331–1340. [CrossRef]

18. Nakao, M.; Nakamura, R.; Kita, K.; Inukai, R.; Ishikawa, A. Magnaporthe oryzae mitte-peremeesresistentsus Arabidopsises esineva magnaporthe oryzae läbitungimisele ja hüüfikasvule. Sci. Rep. 2011, 1, 171. [CrossRef] [PubMed]

19. Okawa, C.; Ishikawa, A. MPK6 Aitab kaasa mitteperemehe vastupanuvõimele Arabidopsis thaliana Magnaporthe oryzae vastu. Biosci. Biotehnoloogia. Biochem. 2013, 77, 1320–1322. [CrossRef]

20. Takahashi, T.; Shibuya, H.; Ishikawa, A. SOBIR1 aitab kaasa mitte-peremeesresistentsusele Magnaporthe oryzae suhtes Arabidopsises. Biosci. Biotehnoloogia. Biochem. 2016, 80, 1577–1579. [CrossRef]

21. Takahashi, T.; Shibuya, H.; Ishikawa, A. ERECTA aitab kaasa mitte-peremeheresistentsusele Magnaporthe oryzae suhtes Arabidopsises. Biosci. Biotehnoloogia. Biochem. 2016, 80, 1390–1392. [CrossRef]

22. Takahashi, T.; Murano, T.; Ishikawa, A. SOBIR1 ja AGB1 soodustavad sõltumatult mitteperemeesorganismi resistentsust Pyricularia oryzae (sün. Magnaporthe oryzae) suhtes Arabidopsis thaliana. Biosci. Biotehnoloogia. Biochem. 2018, 82, 1922–1930. [CrossRef] [PubMed]

23. DuPree, P.; Pwee, K.-H.; Gray, JC Fotosünteesi geeni-promootori fusioonide ekspressioon transgeensete tubakataimede lehtede epidermaalsetes rakkudes. Plant J. 1991, 1, 115–120. [CrossRef]

24. Bowes, BG; Mauseth, JD Plant Structure – A Color Guide, 2nd ed.; Manson Publishing, Ltd.: London, UK, 2008. 25. Vaughan, K. Immunocytochemistry of Plant Cells; Springer: Dordrecht, Holland, 2013.

For more information:1950477648nn@gmail.com