Lüsiini motiivi (LysM) valgud: taimede immuunsuse ja seente omavaheline manipuleerimine

Abstraktne:

Lüsiini motiiviga valgud (LysM) on süsivesikuid siduvad valgumoodulid, mis mängivad olulist rolli peremees-patogeeni interaktsioonides. Taimsed LysM-valgud toimivad enamasti mustrituvastusretseptoritena (PRR), mis tajuvad kitiini, et kutsuda esile taime immuunsus. Seevastu seente LysM blokeerib kitiini tuvastamise või signaalimise, et pärssida kitiini poolt indutseeritud peremeesorganismi immuunsust. Selles ülevaates pakume ajaloolisi perspektiive taimede ja seente LysM-ide kohta, et näidata, kuidas need valgud osalevad taimede immuunvastuse reguleerimises mikroobide poolt. Taimed kasutavad LysM valke, et ära tunda seente kitiine, mida taimede kitinaasid seejärel immuunsuse esilekutsumiseks lagundavad. Seevastu värbavad seenpatogeenid LysM valke, et kaitsta oma rakuseina taime kitinaasi hüdrolüüsi eest, et vältida kitiini poolt indutseeritud immuunsuse aktiveerimist. Selle koevolutsioonilise võidurelvastumise paljastamine, milles LysM mängib manipuleerimisel keskset rolli, hõlbustab taimede ja seente koostoimeid reguleerivate mehhanismide paremat mõistmist.

Märksõnad:

lüsiini motiivi (LysM) valk; taime-seene vastasmõju; kitiin; immuunsuse manipuleerimine.

Lüsiini motiivid (GRAS) on konserveerunud valgujärjestuste klass, mis eksisteerivad erinevates organismides. Nad osalevad taimede ja seente kasvu ja arengu ning stressiga kohanemise reguleerimises ning neid leidub ka imetajatel. Hiljutised uuringud on näidanud, et GRAS-valgud osalevad ka taimede ja imetajate immuunvastuste reguleerimises, mõjutades seeläbi immuunsust. Taimedes osalevad GRAS-i valgud taimede kaitsereaktsioonide vahendamises patogeenidele. Näiteks Arabidopsis thaliana puhul osalevad GRAS-i valgud SHR ja SCR taimejuurte resistentsuses patogeenide suhtes ning need valgud võivad indutseerida taimejuurtes apoptoosi ja soodustada patogeensete bakterite surma. Lisaks suurendavad GRAS-valgud ka taimede resistentsust patogeenide suhtes, osaledes geeniekspressiooni reguleerimises taime immuunaktivatsioonis.

Kuigi imetajatel on GRAS-i valkude immuunfunktsiooni kohta vähe uuringuid, on mõned uuringud näidanud, et nad osalevad immuunregulatsioonis. Näiteks võib GRAS-i valk SPRY2 pärssida T-rakkude proliferatsiooni ja aktivatsiooni ning suurendada regulatoorsete T-rakkude arvu, reguleerides seeläbi immuunvastuse tasakaalu. Teisest küljest võib GRAS-i valk OSL1 osaleda ka imetajate immuunvastuse reguleerimises ning pärssida T-rakkude aktivatsiooni ja proliferatsiooni.

Seetõttu on näha, et GRAS-valgud osalevad taimede ja imetajate immuunvastuste reguleerimises, mõjutades seeläbi immuunsust. Tulevased uuringud peavad uurima GRAS-i valkude spetsiifilist rolli ja mehhanismi immuunregulatsioonis, et luua teoreetiline alus uute immunomodulaatorite väljatöötamiseks. See näitab immuunsuse tähtsust, seega peame immuunsust parandama. Cistanche võib tugevdada immuunsust. Lihatuhka sisaldab mitmesuguseid bioloogiliselt aktiivseid komponente, nagu polüsahhariide, kaks seent, Huang Li jne. Stimuleerivad erinevaid immuunsüsteemi rakke ja suurendavad nende immuunaktiivsust.

Click cistanche tubulosa ekstrakti pulber

1. Sissejuhatus

Kuna taimed on liikumatud, seisavad nad oma elu jooksul silmitsi mitmete väljakutsetega, sealhulgas patogeenidega. Taimedel ei ole tsirkuleerivat immuunsüsteemi nagu loomadel, samuti ei teki nad patogeenide vastu võitlemiseks antikehi [1]. Seega on taimed kogu nende evolutsiooni vältel välja töötanud ainulaadsed strateegiad, et kaitsta end patogeenide sissetungi eest. Taimed on välja arendanud immuunretseptorid, et tuvastada ja seejärel tõkestada patogeene [2]. Taimede immuunretseptorid võib jagada kahte põhitüüpi: mustrituvastusretseptorid (PRR) ja nukleotiidi siduvad leutsiinirikkad kordusretseptorid (NLR) [3]. PRR-e on kasutatud peamise kaitsevahendina patogeenide vastu.

Üldiselt paiknevad PRR-id rakumembraanil ja kuuluvad retseptorkinaaside perekonda, mis sisaldab üldiselt ekstratsellulaarset ligandi siduvat domeeni, transmembraanset domeeni ja intratsellulaarset kinaasi domeeni [4]. PRR-ide ekstratsellulaarsed domeenid suudavad spetsiifiliselt ära tunda molekulaarsusega seotud molekulaarmustreid (MAMP), nagu bakteriaalne lipopolüsahhariid (LPS), flagelliin, EF-Tu (termoebastabiilne pikenemisfaktor), peptidoglükaanid, seente kitiin ja -glükaanid ning aktiveeruvad ergosteroolid. rakusisesed kinaasi domeenid läbi transmembraansete domeenide, mis omakorda võimendavad allavoolu immuunsignaale [5–7]. Taime immuunsüsteemi barjääride esimese taseme läbimiseks eritavad patogeenid taimerakkudesse väikeseid molekule, mida nimetatakse efektoriteks. Need efektorid häirivad mitogeen-aktiveeritud proteiinkinaasi (MAPK) signaaliülekannet ja selle allavoolu ülekannet, pärssides PRR-ide translatsiooni ja aktiivsust ning nende kompleksset signaaliülekannet. Peale selle võib see mõjutada ka taimede immuunsust, segades mitmeid rakulisi protsesse, nagu ROS-i tootmine, vesiikulite transport, kalluse ladestumine ja rakuseina tugevnemine [5,7].

LysM domeen sisaldab valke, mis mängivad otseselt rolli kas PRR-ides, mis reguleerivad taimede immuunsust, või mõjuritena patogeensetes seentes, mis pärsivad taime immuunsust [8]. LysM domeen on üldine peptidoglükaani siduv moodul, millel on sekundaarne struktuur kahe heeliksiga, mis on virnastatud antiparalleelse lehe samale küljele. Üldiselt sisaldab LysM moodul umbes 50 aminohapet ja seondub peptidoglükaanide, kitiini ja nende derivaatidega [9]. LysM domeen avastati algselt bakteriofaagi antimikroobses ensüümi lüsosüümis [8] ja üha rohkem uuringuid on leidnud, et LysM domeeni valgud on laialt levinud eukarüootides ja prokarüootides [10, 11].

Funktsionaalse domeenina, mis aitab vältida peremeesorganismi immuunsust, sõltub LysM domeeni valkude funktsioon LysM domeeni seondumisomadustest seente kitiinpolüsahhariidiga, mis on seene rakuseinas lahustumatu komplekssüsivesik, mida tavaliselt lagundavad taimede kitinaasid. 12]. Seenepatogeenide rakusein on esimene kokkupuutepunkt peremeestaimega ning seene rakuseina põhikomponendiks on kitiin [12]. Taimede puhul toimib seente kitiin MAMP-na, mis indutseerib taimede immuunsust, seondudes taimedes sugulaslike PRR-idega. Seevastu peremeesorganismi kaitsereaktsioonist kõrvalehoidmiseks eritavad seenpatogeenid LysM domeeni sisaldavaid efektoreid, et kaitsta nende rakuseinu. Kitiin kui seene rakuseina oluline komponent toimib olulise molekulina LysM valkude vahendatud peremeesorganismi immuunsuse manipuleerimisel. See molekulidevaheline interaktsioon rõhutab täpselt kontrollitud peremees-patogeeni protsesside tulemusi, millest on saanud põllukultuuride haiguskindluse parandamise aluseks [13].

Seega anname selles ülevaates põhjaliku hinnangu taimede ja seente LysM valkude bioloogilistele omadustele, peremeesorganismi immuunsuse manipuleerimise mehhanismidele ning nende interaktiivsetele rollidele taimede ja seente vahel, et hõlbustada LysM-i mehhanismi mõistmist. -vahendatud immuunsus ja selle tähtsus põllumajandusele.

2. LysM vahendab Kitiini signaalimist taimedes

LysM eksisteerib LysM-i sisaldavate retseptoritaoliste kinaaside (LYK) või mittekinaasi LysM kujul [14]. LYK-d esinevad eranditult taimedes ja on seotud taimede immuunsuse reguleerimisega [14]. Taimsed LysM-valgud on väga mitmekesised, erinevalt mittekinaasi tüüpidest on vähemalt kuus erinevat tüüpi, mis viitab sellele, et LysM-valgud esinevad paljudes keerukates struktuursetes domeenides [14,15]. Enamikule mittekinaasi LysM geenidele ei ole aga bioloogilist funktsiooni määratud.

2.1. LysM Arabidopsises ja riisis

Patogeeniga seotud molekulaarsete mustrite (PAMP) äratundmine PRR-ide poolt on esimene samm taimekaitses, PAMP-id on konserveerunud esilekutsumismolekulid, nagu seente kitiin ja kitosooligosahhariidid, bakteriaalne peptidoglükaan ning PRR-ide küpsemine ja transportimine on oluline bioloogiline protsess. Kitiini esilekutsuja retseptori kinaas 1 (CERK1) on klassikaline LysM liige, mida leidub riisis ja Arabidopsises [16,17]. See toimib taimerakumembraanidel PRR-na, et tuvastada mõned patogeensetest seentest pärinevad konservatiivsed molekulaarmustrid ja indutseerida peremeesorganismi immuunvastust (joonis 1). CERK1, mis sisaldab kolme LysM domeeni, mängib võtmerolli kitiiini oligosahhariidide indutseerijate tajumisel ja N-atsetüülglükoosamiini transduktsioonil. Sellel on suurem afiinsus pikemate jääkidega kitiinoligosahhariidi suhtes. Seente MAMP kitiini poolt indutseeritud immuunvastused hõlmavad MAPK aktivatsiooni, reaktiivsete hapnikuliikide (ROS) tootmist ja kaitsegeenide ekspressiooni [16, 18–20].

Riisi kitiini retseptor OsCERK1 küpseb endoplasmaatilises retikulumis, kust see transporditakse Golgi aparaadi kaudu ektoplasmaatilisesse retikulumi. Selle protsessi käigus võivad stressist põhjustatud valk (Hop/Sti1) ja kuumašoki valk 90 (Hsp90) kokku panna ühe või mitu taimespetsiifilist Rho-tüüpi GTPaasi OsRac1, mis on Rho perekonna guanosiintrifosfaataaside (GTPaaside) liige, mis komplekseerub endoplasmaatiline retikulum ja sellele järgnev OsCERK1 transport endoplasmaatilisest retikulumist endoplasmaatilisele retikulumile reguleerib OsCERK1 küpsemist. Transpordiprotsess põhineb väikese GTPaasi sekretsiooniga seotud valgu ja ras-seotud valgu 1 (GTPaasi Sar1) reguleerimisel [21].

Väikese guaniini nukleotiidi regulatoorse (G) valguna osaleb OsRac1 OsCERK1- sisaldavas retseptorikompleksis, mis reguleerib immuunsust pärast seda, kui riisirakud on tajunud seente kitiini [21,22]. Retseptorisarnane tsütoplasmaatilise kinaasi (RLCK) liige, sealhulgas tõenäoline seriini/treoniini proteiinkinaasilaadne 27 (PBL27), mis on CERK1 allavoolu komponent, mängib olulist rolli kitiini tuvastamisel ja allavoolu signaaliülekandes, mis lõpuks aitab kaasa modulatsioonile. Kitiini poolt indutseeritud immuunsuse kohta Arabidopsises [23]. Pärast CERK1 kitiini äratundmist fosforüülib CERK1 PBL27. Fosforüülitud PBL27 osaleb seejärel MAPK aktiveerimises [23]. Samamoodi võib riisi OsRLCK185 retseptoritaolist tsütoplasmaatilist kinaasi fosforüülida ka kitiiniga aktiveeritud OsCERK1 ja kutsuda esile MAPK vastuseid [24, 25]. OsRLCK185 fosforüülib ka tsütoplasmaatilist ferritiini OsDRE2a, pärmi Dre2 valgu riisi homolooge, et moduleerida kitiini poolt indutseeritud ROS-i purunemist [26]. Teised RLCK VII liikmed, sealhulgas OsRLCK57, OsRLCK107, OsRLCK118 ja OsRLCK176, osalevad samuti mitmes kitiini signaaliülekanderajas [27–29].

Lisaks on Arabidopsises tuvastatud ka mitmeid teisi CERK{0}}vahendatud signaalimisega seotud allavoolu komponente. Taimne U-kasti valk 4 (PUB4) on ubikvitiini ligaas, mis interakteerub CERK1-ga. See on kitiini signaaliülekande positiivne regulaator tänu oma rollile ROS-i tootmises ja kalloosi ladestumises kitiini oligosahhariidi tajumisel [30]. Arabidopsise retseptoritaolised tsütoplasmaatilise kinaasi VII liikmed, sealhulgas RLCK VII-4, RLCK VII-5, RLCK VII-7 ja RLCK VII-8, toimivad allavoolu flagelliini ja PRR-idest. kitiini signaalimine, aitab kaasa kalloosi ladestumisele ja ROS-i tekkele. Näidati, et RLCK VII-4 on kitiini signaaliülekande jaoks eriti oluline tänu oma rollile MAPK kaskaadi aktiveerimisel kitiini tajumisel, ühendades seega PRR-i MAPK signaaliülekandega [31]. Kokkuvõttes näitavad need tulemused, et CERK1-RLCK signaalimoodul mängib konserveeritud rolli ROS-i tootmisel Arabidopsises ja riisis kitiini poolt käivitatud immuunvastuse ajal [21–31].

Huvitaval kombel seostub kitiini retseptor CERK1 otseselt kitiiniga, kusjuures kitiini sidumiseks on vaja kõiki kolme rakuvälist LysM domeeni, kuid mis veelgi olulisem, ilma muude interakteeruvate valkudeta, andes seega tõendeid selle kohta, et CERK1 on peamine kitiini siduv valk taimedes. 32]. Konserveeritud juxtamembrane (JM) paramembraani domeen reguleerib CERK1 kinaasi aktiivsust Arabidopsises. Lisaks mängib JM paramembraani domeen Arabidopsises kitiinitundliku signaali aktiveerimisel funktsionaalselt konserveerunud rolli [33]. Lõpuks on kitiini poolt indutseeritud CERK1 dimerisatsioon võtmetähtsusega bioloogiline protsess, mis on vajalik kitiini poolt indutseeritud immuunsignaali ülekande jaoks [34]. Näiteks on ligandi indutseeritud CERK1 homodimerisatsioon vajalik ligandi tajumise, retseptori aktiveerimise ja immuunsignaali ülekande molekulaarsete mustrite jaoks [34, 35].

Valkude fosforüülimine on ka taimede LysM-i signaalimise peamine regulatiivne etapp [23]. Esiteks, kuna CERK1 on peamine kitiini siduv valk, mis on otseselt seotud LysM-i kitiini sidumisega, sõltuvad selle kitiini signaali tajumine ja edastamine translatsioonijärgsetest modifikatsioonidest ja kinaasi aktiivsusest [32]. On teada, et CERK1 fosforüülib A. thaliana retseptoritaolisi tsütoplasma kinaase PBL27 [23,36]. Samamoodi fosforüülib riisis OsRac1 OsRacGEF1 guaniini nukleotiidide vahetusfaktor tsütoplasmaatilise kinaasi OsCERK1 [22]. CERK1 suhtleb ka LYK5-ga, et tajuda kitiini oligosahhariidi ja aktiveerida kitiini signaaliülekandekaskaadi allavoolu komponente; seejärel eraldub LYK5 CERK1-st, et siseneda vesiikulitesse ja läbib CERK1-ga fosforüülimise teel endotsütoosi [37]. Pärast kitiini tuvastamist värbab CERK1 CERK1-interakteeruva valgufosfataasi 1 (CIPP1), ennustatud Ser/Thr fosfataasi, et defosforüülida Tyr428 ja summutada CERK1 signaaliülekannet [38].

Teised LysM domeeni sisaldavad RLK ja RLP eksisteerivad ka riisis ja Arabidopsises ning on seotud kitiini signaaliülekandega. Näiteks kitiini eksitoni siduvad valgud (CEBiP) olid esimesed riisis avastatud LysM RLP-d [39]. OsCEBiP kitiini äratundmisdomeeni molekulaarstruktuuri analüüs näitas, et OsCEBiP (OsCEBiP-ECD) vaba ektodomeeni (ED) kristallstruktuurid sisaldavad kolme tandem LysM-i, millele järgneb uus tsüsteiinirikaste domeenide struktuurne volt [40]. Struktuurianalüüs näitas ka, et kitiini sidumine ei saa märkimisväärselt mõjutada OsCEBiP konformatsiooni, kuid kitiin "libisevas režiimis" põhjustab OsCEBiP agregatsiooni, mis mängib võtmerolli mitmete kitiini indutseerijate tajumisel ja transduktsioonil riisirakkudes [39–41].

Lisaks näitavad OsLYP4 ja OsLYP6 LysM-RLP-dena ka kitiini afiinsust, võib-olla väikeste kitiiniretseptoritena [42], mis mõlemad võivad moodustada homo- ja heterodimeere ning suhelda CEBiP-ga, et osaleda peptidoglükaani (PGN) ja kitiini signaaliülekandes. [42,43]. OsCERK1 saab kasutada ka lingina OsLYP4 ja OsLYP6-ga seondumiseks [44]. Kuigi OsCEBiP homoloog Arabidopsises, lüsiini motiivi domeeni sisaldavas glükosüülfosfatidüülinositoolist ankurdatud proteiiniga2 (LYM2), näitab sarnasust riisi CEBiP-ga, ei osale see signaalimises hoolimata kõrgest afiinsusest p-kitiini oligosahhariidiga seondumisel [44]. LYM2 vahendab kitiini oligosahhariidi juuresolekul plasmodesmaatide kaudu molekulaarvoo vähenemist, et kutsuda esile kaitsereaktsioon seenpatogeeni Botrytis halal vastu, kuid LYM2 ei ole vajalik CERK1-vahendatud kitiini poolt käivitatud kaitsereaktsioonide jaoks, mis näitab, et vähemalt kaks sõltumatut kitiiniga aktiveeritud vastuse rada Arabidopsises [44].

Lisaks on leitud, et Arabidopsis on mitmed teised CEBiP homoloogid seotud kitiini signaaliülekande ja taimede immuunsuse reguleerimisega, sealhulgas LysM RLK{0}}interakteeruv kinaas 1 (LIK1), LysM retseptorkinaas 3 (LYK3), LysM. retseptorkinaas 4 (LYK4) ja LysM retseptorkinaas 5 (LYK5) [37,44–47]. Mitmed kitiini oligomeerid võivad indutseerida AtLYK5 heterodimerisatsiooni ja AtCERK1 homodimerisatsiooni, kuid kitiini poolt indutseeritud AtLYK5 – AtCERK1 heterodimeer on tugevam kui AtCERK1 homodimeer, kuna ainult AtCERK1 sisaldab kinaasi domeeni, mis on samuti näidanud, et see vastutab rakusisese kitiini signaaliülekande algatamise eest [ 48].

Negatiivsed regulatiivsed tegurid mängivad võtmerolli ka põhiliste ja varajase patogeeni poolt indutseeritud kaitsegeenide ekspressioonis ning taimede kasvu kaitsmisel püsiva kitiini poolt põhjustatud immuunkahjustuse eest [36]. Näiteks AtLYK3 ja LIK1 reguleerivad negatiivselt kitiini poolt indutseeritud taimekaitset ja toimivad tsütoplasmaatilise kinaasi PBL27 kompleksi komponentidena. Taimne U-kasti valk 12 (PUB12) reguleerib negatiivselt kitiinist põhjustatud immuunsust [36,45,47]. Kitiiniga aktiveeritud AtCERK1 defosforüülib oma 428 türosiinijääki, värbades CIPP1, mida saab kasutada negatiivse tagasiside mehhanismina kitiini signaaliülekande blokeerimiseks [38]. Siiski ei ole veel teada, kuidas taimed neid positiivseid ja negatiivseid signaalirežiime tasakaalustavad või kas nad tuginevad teistele signaalimolekulidele.

Lõpuks on immuunvastus keeruline ja täpne võrk, mis hõlmab mitmeid signaaliülekandeid taimede ja patogeenide interaktsioonide ajal ning LysM-id pole erand [46]. AtLYK3 osaleb hormooni abstsitsiinhappe (ABA) vahendatud negatiivses ristkõnes taimede immuunvastustega [46]. LIK1 reguleerib positiivselt jasmoonhappe/etüleeni (JA/ET) hormooni signaaliülekannet ja negatiivselt kitiini poolt indutseeritud taimekaitsereaktsioone [47]. EMBRYO SAC 1 (OsEMSA1A) LysM domeen vastutab embrüo blastotsüstide arengu ja toimimise eest [49]. CERK1 on vajalik nii arbuskulaarse mükoriisa (AM) sümbioosi kui ka taimesoola stressi korral [50–53]. Need tulemused viitavad sellele, et CERK1 täidab lisaks immuunvastustes osalemisele RLK-dena ka kahte või enamat mehaaniliselt sõltumatut funktsiooni. Näiteks võib CERK1 mängida rolli rakusurma kontrollis, sõltumata kitiinist ja ei sõltu selle kinaasi aktiivsusest [54].

Kitiini oligosahhariid -1,4-N-atsetüülglükoosamiini oligomeerid (GlcNAc), mis toimivad ainsa seene rakuseina glükosiidstruktuurina, toimivad ka taimedes MAMP-idena, kuid hargnemata -1,{ {4}}kurgi polüfüloligosahhariidide glükaan võib Arabidopsises põhjustada ka CERK1 retseptori poolt vahendatud PAMP-käivitatud immuunsust (PTI) [55]. Arabidopsis CERK1 vahendab taimede immuunsust vastusena mitte-peremehe resistentsusele Fusarium oxysporum'i vastu [56]. OsCERK1-l on hiljuti tehtud ettepanek omada täiendavat rolli bakteriaalse lipopolüsahhariidi (LPS) poolt indutseeritud immuunvastuse tekitamisel riisis [54]. Arabidopsis cerk1–4 mutantsed alleelid ei suutnud akumuleerida rakuväliseid valkude hüdrolüsaate, mis viis tundlikkuse suurenemiseni või vananemise esilekutsumiseni [54]. Kuna cerk1–4 näitasid taimed normaalseid kitiini vastuseid, ei olnud rakusurm seotud AtCERK1 kinaasi aktiivsusega [54]. Samuti on teatatud AtCERK1 rollist soolataluvuses Arabidopsises, AtCERK1 interakteerub kaltsiumikanali valguga ANNEXIN 1 (ANN1), mis vastutab soola poolt indutseeritud kaltsiumi sissevoolu eest [50].

2.2. LysM teistes taimedes

CERK1 homoloogidel on ka teistes taimedes olulised bioloogilised funktsioonid, eriti immuunsusega manipuleerimisel [57–59]. LysM-i sisaldavad valgud eristuvad funktsionaalselt ka mitmesugustes rakuprotsessides. LysM-i sisaldav valk 1 mooruspuus (MmLYP1), CEBiP homoloog, inhibeerib lahustumatut kitiini ja tugineb LysM-i sisaldavatele valkudele 2 (MmLYK2, CERK1 homoloog) askomütseedi nakatumise ajal [60]. Puuvillas avaldavad kaks LysM retseptoritaolist kinaasi Gh-LYK1 ja Gh-LYK2 teatud mõju puuvilla vastupidavusele Verticillium wilti suhtes. Kõik kolm Gh-LYK1 ja Gh-LYK2 LysM domeeni on vajalikud nende kitiini sidumisvõime jaoks ning Gh-LYK1 ja Gh-LYK2 viiruse poolt indutseeritud geenivaigistamine (VIGS) puuvillataimedes kahjustab resistentsust Verticillium dahliae vastu.

Kuid Gh-LYK2 ja Gh-LYK1 võivad puuvilla kaitsele kaasa aidata. Gh-LYK2, kuid mitte Gh-LYK1, on pseudokinaas ja Gh-LYK2 ED võib taimedes esile kutsuda ROS-i lõhkemise [58]. Puuvillas sisalduv GhWAK7A interakteerub otseselt GhLYK5 ja GhCERK1-ga ning soodustab kitiini poolt indutseeritud GhLYK5 – GhCERK1 dimerisatsiooni, mis mängib olulist rolli kitiini poolt indutseeritud vastuses [61]. Lisaks on LysM-tüüpi retseptoritaoline valk 1 (LYP1), LysM-i sisaldav retseptoritaoline kinaas 7 (LYK7) ja rakuväline LysM valk 3 (LysMe3) membraaniretseptorid, mis tunnevad ära kitiini signaale, mis võivad aktiveerida allavoolu kaitseprotsesse ja suurendada resistentsust. kuni V. dahliae [62]. Erinevalt riisi OsCERK1-st on tomati LysM-i valkude funktsionaalne lahknevus [63]: tomatis osalevad SlLYK10 ja SlLYK12 AM sümbioosi reguleerimises, SlLYK1 osaleb kitiinist indutseeritud immuunvastuses ja SlLYK13 osaleb rakusurmas [57]. ,64]. Õunast pärit AtCERK1 homoloog MdCERK1 parandab resistentsust Alternaria alternata suhtes [59]. Pteris ryukyuensis kitinaas-A (PrChiA) omab kitiini siduvat ja seenevastast toimet [65], samas kui Equisetum arvense kitinaas-A (EaChiA) mitte [66]. Peamine struktuurne erinevus PrChiA ja EaChiA vahel on LysM domeenide arv [66], kuid puuduvad andmed, mis viitaksid sellele, et see on seotud seentevastase toime erinevustega. Lisaks on tuvastatud ja tõestatud, et LysM valkude esinemine õuntes, viinamarjades, kartulites ja õunapuudes osaleb kitiini poolt indutseeritud immuunvastustes [59, 67–69]. Herneste, petuuniate ja lutserni LysM-valgud on seotud taime AM-sümbioosiga [70–73].

3. LysM inhibeerib kitiini signaaliülekannet seentes

Paljud seenpatogeenid kodeerivad eksosomaalseid efektoreid, mis sisaldavad sama LysM domeeni kui taime kitiini retseptorid. Enamik seenpatogeene pärsib kitiini poolt indutseeritud taimede immuunsust, blokeerides kitiini tuvastamise või signaalimise [74–79]. Ecp6 Cladosporium flavumis, mis on esimene avastatud LysM-domeeni efektor, kelaadib nakatumise ajal kitiini [74]. Kitiini oligosahhariidid, mis vabanevad raku lüüsi teel sissetungiva seeneniidistiku rakuseinast või lagunevad taimede kitinaaside poolt, seonduvad kitiini oligomeeridega, et takistada taime tajumist, blokeerides kitiini poolt käivitatud taime immuunsuse [74, 75]. Seejärel avastati hulk seente LysM efektoreid, mis on seotud taimede immuunsuse pärssimisega.

Taimedel antraknoosihaigust põhjustava ascomycete seene Colletotrichum higginsianum ekstratsellulaarsed LysM struktuurvalgud ChELP1 ja ChELP2 mängivad kahekordset rolli kinnitumisel, raku funktsioonil ja kitiini poolt põhjustatud taimede immuunsupressioonil. ChELP1 ja ChELP2 mängivad olulist rolli seente virulentsuse säilitamisel ja nende võimel tungida läbi Arabidopsis epidermise rakkude ja tsellofaani membraanide [79]. Fungalüsiini metalloproteaas maisi antraknoosiseenes Colletotrichum graminicola (Cgfl) sisaldab mitte ainult kahte LysM domeeni, vaid ka konserveerunud katalüütilise saidi HEXXH domeeni tsingi metalloproteinaase ja on seentes laialdaselt konserveeritud. Maisi nakatumisel ekspresseerub Cgfl spetsiifiliselt biotroofilises faasis ja näidati, et seen kasutab kitiini signaalide kontrollimiseks nii Cgfl-vahendatud kui ka LysM valgu vahendatud strateegiaid, pärssides peremeesorganismi kitinaasi aktiivsust [80]. Sarnaselt ei sõltu riisiplahvatusseen Magnaporthe oryzae mitte ainult LysM-valgust SLP1, vaid ka abiaktiivsuse perekonna 9 valgu (Aa9) homoloogist MoAa91 (M. oryzae), mis on vajalik pinna äratundmiseks ja kitiini indutseeritud pärssimiseks. taime immuunvastused. MoAa91 reguleerib G-valgu signaaliülekanne (RGS) ja RGS-sarnased valgud, mis on vajalikud appressooriumi arenguks, ja seda reguleerib ka negatiivne transkriptsioonifaktor MoMsn2. MoAa91 mutant moodustas kunstlikult indutseeritud liideses ebaküpsed kleepuvad rakud ja geenide deletsioonimutandid vähendasid oluliselt patogeensust.

Täiendavad uuringud näitasid, et MoAa91 eritub eksosomaalsesse ruumi, kus see seondub kitiini ja kitiini oligosahhariididega, konkureerides riisi immuunretseptoriga CEBiP, mille tulemuseks on kitiini poolt indutseeritud taime immuunvastuste pärssimine [81]. Nisu patogeeni Zymoseptoria tritici ZtGT2 valgu ülesanne on säilitada seene rakuseina välimine pind, aidates kaasa hüüfide pikendamisele tahketel pindadel. See on seentes laialt levinud ja selle kadumine põhjustas patogeeni virulentsuse kadumise peremeespinnal, mis tuleneb hüüfi pikendamise puudest. Mutatsioon ZtGT2 ortoloogis patogeenses seenes Fusarium graminearum põhjustas mitmete transmembraanide ja sekreteeritud valkude konstitutiivse suurenenud ekspressiooni, sealhulgas olulise LysM domeeni Zt3LysM, LysM domeeni kitiini siduva virulentsuse efektori. Kuigi kleepumine lehtede pinnale ei olnud sugulas F. graminearum mutantidel mõjutatud, põhjustas mutantide hüüfikasvu tõsine kahjustus selle taksonoomiliselt mitteseotud seene nisukõrvadel sarnase patogeensuse kaotuse [82].

Nisu Septoria tritici laiguhaigust põhjustav Mycosphaerella graminicola kannab efektoreid Mg1LysM ja Mg3LysM, mis on biotroofse lehthallituse seenpatogeeni Cladosporium fulvum efektorvalgu ekstratsellulaarse valgu 6 (Ecp6) homoloogid. Varasemad tööd on näidanud, et need seente efektorid võivad siduda kitiini, kaitstes seega seenehüfasid taimse päritoluga kitinaaside eest, tõenäoliselt aidates patogeenil vältida kitiiniretseptorite CERK1 ja CEBiP kaudu aktiveeritud peremeesorganismi immuunvastust [76,77]. Magnaporthe grisea LysM struktuurvalk, mis sekreteerib efektorvalku, sekreteeritud LysM valk 1 (SLP1) ja Rhizoctonia solani LysM efektor (RsLysM), inhibeerivad kitiiniga vallandatud immuunsust, sidudes kitiini, kuid nad ei suuda kaitsta hüüfisid hüdrolüüsi eest [76,77, 83]. Uuring 18 oletatava LysM valgu kohta Penicillium spp. leidis, et PeLysM1, PeLysM2, PeLysM3 ja PeLysM4 ekspressioonitasemed tõusid patogeeniga nakatumise ajal märkimisväärselt, kuid ei mõjutanud seente virulentsust. Samuti tõestati, et PeLysM3 reguleerib spooride idanemist ja kasvukiirust [84].

Kuid seente LysM-id ei osale alati ainult taimede immuunsuse manipuleerimises, mille tulemuseks on peremeesorganismile kahjulik mõju. Sekreteeritud LysM efektor, mis on identifitseeritud arbuskulaarse mükoriisa (AM) seeneliikidest Rhizophagus irregularis (RiSLM) on üks kõige kõrgemalt ekspresseeritud efektorvalke intraradikaalses seeneniidistikus sümbioosi ajal peremeesorganismiga Medicago truncatula. In vitro seondumiskatsed on näidanud, et RiSLM seondub kitiini oligosahhariididega, et kaitsta seente rakuseinu kitinaasi eest. Lisaks võib RiSLM tõhusalt häirida kitiini käivitatud immuunvastust, et õõnestada kitiini poolt käivitatud immuunsust sümbioosi ajal, mis viitab LysM-i efektorite ühisele rollile nii sümbiootilistes kui ka patogeensetes seentes evolutsiooni mingil hetkel [85, {{2} }]. Samamoodi kasutab kasulik seen Trichoderma viride efektoreid, nagu Tal6, mis eraldavad GlcNAc oligomeere, häirides seeläbi taime seiremehhanismide poolt seenest pärineva N-atsetüülglükoosamiini tajumist, mis kaitseb seente hüüfisid peremeesorganismi kitinaaside eest [87].

N-glükosüülimine kui transkriptsioonijärgne modifikatsioon on tüüpiline efektorite mehhanism, mida seenpatogeenid kasutavad laialdaselt, et moduleerida nende võimet vältida peremeesorganismi immuunsust [88]. Slp1 Alg3-vahendatud N-glükosüülimine on vajalik selle valgu stabiilsuse ja kitiini afiinsuse tagamiseks. N-glükosüülimine Slp1 abil on vajalik peremeesorganismi kaasasündinud immuunsuse vältimiseks [88]. ChELP1 ja ChELP2 on samuti N-glükosüülitud [79]. Need uuringud viitavad sellele, et N-glükosüülimine on ülikõrge kitiini afiinsuse saavutamiseks hädavajalik ja on seente LysM efektorite tavaline modifikatsioon [88]. N-glükosüülivate valkude laiaulatuslik tuvastamine ja võrdlemine patogeense seene Magnaporthe oryzae erinevates bioloogilistes arenguetappides näitas, et tuvastati 355 valgu 559 N-glükosüülimissaiti; enamik neist osaleb erinevates bioloogilistes arenguprotsessides, nagu mütseel, koniidid ning rakkude kinnitumine ja diferentseerumine [89].

4. LysM blokeerib taimede ja patogeenide vahelise immuunsusreaktsiooni manipuleerimist

Praegune vaade indutseeritavatest kaitsereaktsioonidest taime-patogeeni interaktsioonides on hästi kajastatud niinimetatud siksak-mudelis. Selles mudelis aktiveerivad esimese indutseeritud kaitse PRR-id ja PRR-id on rakupinna retseptorid, mis tunnevad ära MAMP-i [90]. See kaitsereaktsioon hõlmab lokaalset rakuseina tugevdamist, reaktiivsete hapnikuliikide tootmist ning antimikroobsete ühendite tootmist ja vabanemist, mis koos takistavad enamikku mikroobide sissetungi [1,3,7,90]. Kui patogeenid saavad sekreteeritud efektoreid kasutades edukalt üle peremeesorganismi kaitsemehhanismid, tekib efektori poolt käivitatud vastuvõtlikkus, mis on siksakmudeli põhielement [1]. LysM valgud, olulised liikmed, mis esinevad nii taimedes kui ka seentes, peaksid mängima olulist rolli taimede ja patogeenide vahelise immuunsuse modulatsiooni ühendamisel.

Seene-taime interaktsiooni ajal, kui seened murravad läbi esimese taime barjääri ja puutuvad kokku peremeesorganismi pinnaga, toimivad taimede LysM valgud PRR-idena, et ära tunda kitiini ja esile kutsuda immuunsus. Taim kasutab seene rakuseina hüdrolüüsimiseks sekretoorset kitinaasi, et vabastada vaba oligokitiini. Seejärel edastab kaitsesignaalid allavoolu LysM tsütoplasmaatiline kinaas, mis käivitab taime immuunvastuse, et pärssida seente vohamist. Seevastu eritavad seened LysM valke, et pärssida kitiinist põhjustatud immuunsust. Mikroobsed LysM-valgud kaitsevad seene rakuseina hüdrolüüsi eest, seondudes välimise pinnaga või konkureerides taimede LysM-i retseptoritega, et siduda kitiini fragmente ja lõpuks ületada taime immuunsus, et hõlbustada seeninfektsiooni.

Seega ühendavad LysM valgud taimede ja patogeenide vahelise immuunsuse manipuleerimise. Seda on hästi näidatud Verticillium spp. Puuvillas avaldavad mitmed LysM valgud, sealhulgas Gh-LYK1, Gh-LYK2 ja GhLYK5 [58], oma kitiini sidumisvõime kaudu teatud mõju puuvilla vastupidavusele Verticillium wilti suhtes. V. dahliae puhul aitab Vd2 LysM toime kaasa patogeeni virulentsusele ja seob kitiini, et suruda maha kitiinist indutseeritud immuunvastuseid, kaitstes seeläbi seente hüüfisid taime hüdrolüütiliste ensüümide poolt põhjustatud hüdrolüüsi eest [91]. Patogeenid ei kasuta mitte ainult LysM efektoreid taimede immuunsuse blokeerimiseks, toimides mütseeli kaitsmiseks kitiinpolümeeriga, kuna Verticillium lutsern sekreteerib ka Verticillium nonalfalfae kitiini siduvat valku (VnaChtBP), mis sisaldab süsivesikuid siduvat motiivi 18 (CBM18) domeeni, mis interakteerub kitiinpolümeer [92]. Lisaks leiti hiljutises V. dahliae uuringus, et polüsahhariiddeatsetülaasi geeni (VdPDA1) deletsioon mõjutas tõsiselt V. dahliae patogeensust [93]. VdPDA1-l on tugev kitiinoligomeeri deatsetülaasi aktiivsus lahustuvatele kitiinoligosahhariididele aluselises keskkonnas. Täiendavad uuringud näitasid, et deatsetüülitud kitiini oligosahhariidid takistavad LysM-i retseptorite äratundmist, mis viib kitiin-sensoorsete immuunsignaalide ülekande blokeerimiseni intratsellulaarses, mis pärsib peremeesorganismi immuunvastust peremees-V ajal. daaliate interaktsioon [93]. Seetõttu võivad patogeensed seened blokeerida kitiini signaaliülekannet, (1) sekreteerides ekstratsellulaarse keha efektoreid, millel on kõrge afiinsus kitiini oligomeeride suhtes, (2) sekreteerides efektoreid, mis konkureerivad kitiiniga taimede LysM retseptori kinaasidega seondumisel, (3) deatsetüülides kitiini, et vältida immuunvastust.

5. Järeldused ja tuleviku-uuringute väljavaated

Koevolutsiooniline võidurelvastumine seente ja taimede vahel põhjustab taimede kaitsereaktsiooni seente kitiinile taimede ja patogeenide vahelise immuunsuse manipuleerimise kaudu. Edukad seened on välja töötanud LysM efektorvalgud, mis häirivad taimede LysMmediated immuunvastuseid, mis lõpuks põhjustavad taimede vastuvõtlikkust. Taimed on omakorda kaitsereaktsioonide stimuleerimiseks välja töötanud LysM-retseptorid. Kui seened arenevad tootma uusi LysM efektoreid või häirivad muul viisil peremeesorganismi immuunsust, arvatakse, et taimed reageerivad ka uute LysM retseptoritega, et säilitada taimede immuunsust.

Kaugeltki LysM-i valkude mõistmisest taimedes ja seentes on lähitulevikus uurimistöö juhtimise prioriteetsed küsimused järgmised: (1) praegune arusaam seente LysM-i efektoritest ja nende inhibeerivatest mehhanismidest taimede kitiini signaaliülekandes vajab edasist edendamist, sealhulgas tekkivaid teiste seeneefektorite roll, mis on seotud nii peremehe kui ka patogeeni immuunmodulatsiooni vastastikuse sidumisega või tundmatute taimede LysM retseptorite avastamisega jne; (2) taimede ja seente LysM valkude erinevate/ühiste omaduste ja nende evolutsiooniliste suhete kindlakstegemine (see aitaks paremini mõista, kuidas LysM seob omavahel taimede ja patogeenide vahelise immuunsuse manipuleerimise); (3) välja arvatud immuunsuse manipuleerimise funktsioon taime-seene interaktsioonide ajal, millised on LysM valkude muud funktsioonid, eriti seentes (lisaks immuunsusega manipuleerimisega seotud liikmetele on LysM valkude mõnede teiste liikmete bioloogilised funktsioonid endiselt ebaselge); ja (4) seente LysM valgud toimivad efektoritena, et kaitsta rakuseina taimede kitinaaside hüdrolüüsi eest ja manipuleerida immuunsusega taime-seene interaktsioonide ajal. Kuid LysM-valkude roll AM-i sümbioosis vajab ka täiendavat uurimist, et hõlbustada kasulike mikroobide kasutamist taimetervise jaoks ja saavutada jätkusuutlik toiduga kindlustatus.

Autori kaastööd:

X.-YY ja X.-FD mõtlesid välja töö teema. S.-PH kirjutas esialgse mustandi. Käsikirja ettevalmistamisel ja läbivaatamisel osalesid J.-JL, J.-PL ja WJ. ND ja J.-YC pakkusid toimetamise abi. Kõik autorid on käsikirja avaldatud versiooni läbi lugenud ja sellega nõustunud.

Rahastamine:

Seda tööd toetasid Hiina riikliku võtmeuuringute ja arendustegevuse programmi (2018YFE0112500), noorte programmi eliitprogrammi (Hiina Põllumajandusteaduste Akadeemia, CAAS) toetused J.-YC-le ja põllumajandusteaduse ja -tehnoloogia innovatsiooniprogrammi stipendiumidele X. -FD ja Hiina riikliku loodusteaduste fondi toetus (32001845) WJ-le

Institutsioonilise ülevaatenõukogu avaldus:

Ei kohaldata.

Teadliku nõusoleku avaldus:

Ei kohaldata.

Andmete kättesaadavuse avaldus:

Ei kohaldata.

Tänuavaldused:

Vabandame juba ette kõigi uurijate ees, kelle uurimistööd ei saanud ruumipiirangu tõttu asjakohaselt viidata. Täname eriliselt Krishna V. Subbaraot (California Ülikool, Davis) abistavate soovituste eest.

Huvide konfliktid:

Autorid ei kinnita huvide konflikti.

Viited

1. Zipfel, C. Taimemustrite äratundmise retseptorid. Trends Immunol. 2014, 35, 345–351. [CrossRef]

2. Nürnberger, T.; Kemmerling, B. Retseptor proteiinkinaasid – mustrite tuvastamise retseptorid taime immuunsuses. Trends Plant Sci. 2006, 11, 519–522. [CrossRef]

3. Lu, Y.; Tsuda, K. PRR- ja NLR-vahendatud signaalimise intiimne seos taimede immuunsuses. Mol. Taimemikroobid suhtlevad. 2021, 34, 3–14. [CrossRef]

4. Li, B.; Lu, D.; Shan, L. Mustrituvastusretseptorite ubikvitineerimine taime kaasasündinud immuunsuses. Mol. Taimepatol. 2014, 15, 737–746. [CrossRef]

5. Chisholm, ST; Coaker, G.; päev, B.; Staskawicz, BJ Peremees-mikroobide interaktsioonid: taimede immuunvastuse arengu kujundamine. Cell 2006, 124, 803–814. [CrossRef] [PubMed]

6. Yu, X; Feng, B.; Tema, P.; Shan, L. Kaosest harmooniani: vastused ja signaalimine mikroobse mustri tuvastamisel. Annu. Rev. Phytopathol. 2017, 55, 109–137. [CrossRef] [PubMed]

7. Newman, MA; Sundelin, T.; Nielsen, JT; Erbs, G. MAMP (mikroobiga seotud molekulaarne muster) vallandas taimedes immuunsuse. Ees. Plant Sci. 2013, 4, 139. [CrossRef] [PubMed]

8. Cui, H.; Tsuda, K.; Parker, J. Efektori poolt käivitatud immuunsus: patogeeni tajumisest tugeva kaitseni. Annu. Rev. Plant Biol. 2015, 66, 487–511. [CrossRef]

9. Dubey, M.; Vélëz, H.; Broberg, M.; Jensen, DF; Karlsson, M. Clonostachys rosea LysM valgud reguleerivad seente arengut ning aitavad kaasa hüüfikaitsele ja biokontrolli tunnustele. Ees. Microbiol. 2020, 11, 679. [CrossRef] [PubMed]

10. Buist, G.; Steen, A.; Kok, J.; Kuipers, OP LysM, laialt levinud valgu motiiv seondumiseks (peptiid)glükaanidega. Mol. Microbiol. 2008, 68, 838–847. [CrossRef]

11. Dworkin, J. Seente ja bakteriaalsete süsivesikute tuvastamine: kas kitiini ja peptidoglükaani sarnased struktuurid mängivad rolli immuunpuudulikkuse korral? PLoS patog. 2018, 14, e1007271. [CrossRef] [PubMed]

12. Oi, V.; Vuong, T.; Hardy, R.; Reidler, J.; Dangle, J.; Herzenberg, L.; Stryer, L. Bacillus faagi phi 29 geenide 14 ja 15 nukleotiidjärjestus: geeni 15 homoloogia teiste faagi lüsosüümidega. Nucleic Acids Res. 1986, 14, 10001–10008.

13. De Wit, PJ; Mehrabi, R.; Van den Burg, HA; Stergiopoulos, I. Seente efektorvalgud: minevik, olevik ja tulevik. Mol. Taimepatol. 2009, 10, 735–747. [CrossRef] [PubMed]

14. Zhang, XC; kahur, SB; Stacey, G. LysM geenide evolutsiooniline genoomika maismaataimedes. BMC Evol. Biol. 2009, 9, 183. [CrossRef]

15. Zhang, XC; kahur, SB; Stacey, G. Lüsiini motiivi tüüpi retseptoritaoliste kinaaside molekulaarne evolutsioon taimedes. Plant Physiol. 2007, 144, 623–636. [CrossRef]

16. Miya, A.; Albert, P.; Shinya, T.; Desaki, Y.; Ichimura, K.; Shirasu, K.; Narusaka, Y.; Kawakami, N.; Kaku, H.; Shibuya, N. CERK1, LysM retseptori kinaas, on Arabidopsises kitiini esilekutsuja signaaliülekande jaoks hädavajalik. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2007, 104, 19613–19618. [CrossRef]

17. Shimizu, T.; Nakano, T.; Takamizawa, D.; Desaki, Y.; Ishii-Minami, N.; Nishizawa, Y.; Minami, E.; Okada, K.; Yamane, H.; Kaku, H.; et al. Kaks LysM retseptori molekuli, CEBiP ja OsCERK1, reguleerivad koostöös kitiini esilekutsuja signaaliülekannet riisis. Plant J. 2010, 64, 204–214. [CrossRef]

18. Wan, J.; Zhang, XC; Neece, D.; Ramonell, KM; Clough, S.; Kim, SY; Stacey, MG; Stacey, G. LysM-i retseptoritaoline kinaas mängib Arabidopsises kitiini signaaliülekandes ja seente resistentsuses olulist rolli. Plant Cell 2008, 20, 471–481. [CrossRef]

19. Iizasa, E.; Mitsutomi, M.; Nagano, Y. Taime LysM retseptoritaolise kinaasi LysM RLK1/CERK1 otsene seondumine kitiiniga in vitro. J. Biol. Chem. 2010, 285, 2996–3004. [CrossRef] [PubMed]

20. Brotman, Y.; Landau, U.; Pnini, S.; Lisec, J.; Balazadeh, S.; Mueller-Roeber, B.; Zilberstein, A.; Willmitzer, L.; Chet, I.; Viterbo, A. LysM retseptoritaoline kinaas LysM RLK1 on vajalik kaitse- ja abiootilise stressi reaktsioonide aktiveerimiseks, mis on põhjustatud seente kitinaaside üleekspressioonist Arabidopsise taimedes. Mol. Taim 2012, 5, 1113–1124. [CrossRef]

21. Chen, L.; Hamada, S.; Fujiwara, M.; Zhu, T.; Thao, NP; Wong, HL; Krishna, P.; Ueda, T.; Kawasaki, T.; Shimamoto, K. Hop/Sti1-Hsp90 chaperone kompleks hõlbustab PAMP-retseptori küpsemist ja transporti riisi kaasasündinud immuunsuses. Cell Host Microbe 2010, 7, 185–196. [CrossRef] [PubMed]

22. Akamatsu, A.; Wong, HL; Fujiwara, M.; Okuda, J.; Nishida, K.; Uno, K.; Imai, K.; Umemura, K.; Kawano, Y.; Shimamoto, K. OsCEBiP/OsCERK1-OsRacGEF1-OsRac1 moodul on kitiinist põhjustatud riisi immuunsuse oluline varane komponent. Cell Host Microbe 2013, 13, 465–476. [CrossRef]

23. Shinya, T.; Yamaguchi, K.; Desaki, Y.; Yamada, K.; Narisawa, T.; Kobayashi, Y.; Maeda, K.; Suzuki, M.; Tanimoto, T.; Takeda, J. Kitiini poolt indutseeritud kaitsevastuse selektiivne reguleerimine Arabidopsise retseptoritaolise tsütoplasmaatilise kinaasi PBL27 poolt. Plant J. 2014, 79, 56–66. [CrossRef] [PubMed]

24. Yamaguchi, K.; Yamada, K.; Ishikawa, K.; Yoshimura, S.; Hayashi, N.; Uchihashi, K.; Ishihama, N.; Kishi-Kaboshi, M.; Takahashi, A.; Tsuge, S. Retseptorisarnane tsütoplasmaatiline kinaas, mille sihtmärgiks on taimepatogeeni efektor, fosforüülitakse otseselt kitiini retseptori poolt ja vahendab riisi immuunsust. Cell Host Microbe 2013, 13, 347–357. [CrossRef]

For more information:1950477648nn@gmail.com